イナズマイレブンが見れる配信サイトは？【テレビアニメ】

円堂守は、雷門中学サッカー部のキャプテンにしてゴールキーパー。７人しかいない部員たちはやる気もなくサボり放題だったが、彼は「フットボールフロンティア」への出場を諦めず、毎日、河川敷で練習に励んでいた。ある日、円堂は、河川敷ですごいシュートを放つ少年と出会う。彼の名は豪炎寺修也。円堂のいる雷門中への転校生だった。サッカー部に勧誘する円堂に、豪炎寺はもうサッカーをやめたと冷たく言い放つ。そんな折、円堂は校長の火来から次の練習試合を告げられる。その相手は、40年もの間、フットボールフロンティアで優勝し続けている最強チーム、帝国学園サッカー部。しかも、試合に勝てなかった場合、サッカー部は廃部にすると･･････。

円堂の勧誘に、なんとか10人集まった雷門中サッカー部の仲間たちだったが、その中に豪炎寺の姿はなかった。帝国のデモンストレーションに実力を見せ付けられながらも、最後のひとり、目金を加えた11人で試合を開始する。一方、超名門校である帝国学園が、弱小チームの雷門に試合を申し込んできたのはなぜか。夏未と火来は試合でその目的がわかるのではないかと、動向を見守っていた。しかし、前半を終了してスコアは10対０。帝国イレブンとの圧倒的な実力差の前に、雷門はなす術もなかった。それでも戦うという円堂だったが、他の部員は弱気なまま。さらに後半開始直後、ついに帝国イレブンの本気の攻撃、「デスゾーン」が繰り出される。

豪炎寺の参戦と円堂の活躍により、帝国学園の試合放棄という形ながら、辛くも勝利をもぎ取った雷門イレブン。しかし、豪炎寺は「今回限り」とチームを去る。廃部を免れた雷門イレブンに、夏未が次の対戦校を発表する。相手は尾刈斗中。この試合に負ければ直ちに廃部となるが、勝てばフットボールフロンティアへの参加を認めると言う。はしゃぐ部員たちだったが、尾刈斗中は怖い噂が絶えないチームだった。弱気になり、やはり豪炎寺が必要だという一年生たちと、彼らにいらだつ染岡ら二年生。雷門イレブンの心は、少しずつかみ合わなくなっていく。そんな中、円堂は病院で豪炎寺の姿を見かける。彼は妹の夕香の見舞いに訪れていた。

ついに雷門サッカー部に入部した豪炎寺。心強い仲間の登場に喜ぶ部員たちだったが、ただひとり染岡だけは納得がいかない様子。そこに春奈が尾刈斗中の試合を録画したＤＶＤを持ってくる。画面に映っていたのは動けない相手チームをやすやすと攻略する尾刈斗中イレブンの不気味な姿だった。試合当日。豪炎寺のみと戦うために練習試合を申し込んだという尾刈斗中に、怒りをあらわにする染岡。身に付けた必殺シュート・ドラゴンクラッシュで２点をもぎ取るが、尾刈斗中の妖しい攻撃の前に逆転されてしまう。後半、尾刈斗中の秘密を探るため、なかなかシュートを打たない豪炎寺にいらだつ染岡たち。雷門イレブンは、いつのまにか仲間割れを始めてしまう。

11人全員の力で尾刈斗中との戦いを勝ち抜いた雷門イレブン。ついに中学サッカーチーム日本一を決める「フットボールフロンティア」への出場が決定した。一回戦の相手は強豪・野生中。すごいジャンプ力を持つこのチームには、豪炎寺と染岡のドラゴントルネードも歯が立たないかもしれない。そんな折、円堂は用務員の古株からイナズマイレブンの話を聞く。イナズマイレブンとは40年前、雷門中学にあった伝説のチームで、円堂の祖父・大介が監督を務めていたのだという。盛り上がる円堂だったが、部員たちの特訓の成果はなかなか上がらない。円堂の持つ凄技特訓ノート以外にも、イナズマイレブンの秘伝書があるという話を聞き･･････。

予選第１試合の相手となった野生（のせ）中対策の特訓を繰り返す円堂たち。夏未に手渡された秘伝書を手掛かりに、新たな必殺技「イナズマおとし」――ジャンプした壁山を踏み台にして、さらに豪炎寺がジャンプ、オーバーヘッドキックを決める技を練習するが、なかなかうまくいかない。高いところが苦手な壁山が、ジャンプ中に姿勢を崩してしまうためだった。弟のサクに期待されながらも、高いところを克服できない壁山。 イナズマおとしが完成しないまま、雷門中は野生中との試合を迎える。豪炎寺のファイアトルネードは野生中の高いジャンプの前に防がれ、染岡のドラゴンクラッシュは力で止められてしまう。さらに染岡が怪我したことで、ドラゴントルネードは使えなくなり･･････。

予選１回戦を突破した雷門中イレブン。日頃の練習の成果と、勝利した自信が、彼らの力をどんどんレベルアップさせていた。自然と周りからの注目も集まり、練習中には周りには見物の人だかりができるほど。しかし、その中には雷門中の実力を探るため、偵察にきた者たちもいた。その中には次の対戦相手である御影専農（みかげせんのう）の杉森威（すぎもりたけし）と下鶴改（しもづるあらた）の姿が。雷門中全員の能力は既に解析済みで、自分たちには勝てないと言う彼らに、シュート勝負を申し込む円堂たち。円堂は下鶴の放ったファイアトルネードにゴールラインを割られ、豪炎寺のファイアトルネードは杉森に止められてしまう。愕然とする雷門中イレブンを、夏未はイナズマイレブンの秘密特訓場「イナビカリ修練場」へ誘う･･････。

イナビカリ修練場での激しい特訓を終えた雷門中イレブンだったが、新しい必殺技を身につけられないまま、御影専農との試合が始まった。雷門中のデータをすべてインプットし、キャプテンの杉森威を中心に展開するデータサッカー。豪炎寺はその動きを予測されていたかのように徹底的にマークされ、ボールをつないだ染岡のドラゴンクラッシュもディフェンス陣と杉森に楽々止められてしまう。雷門中の動きを分析して指示を出す杉森と、その指示を完全に実行する選手たちのサイボーグのようなプレイの前に、雷門中イレブンは手も足も出ないまま１点を取られ、前半が終了してしまう。しかし、イナビカリ修練場での特訓により、雷門中は着実に実力をつけていた･･････。

御影専農との試合中、ファイアートルネードの打ち合いで足を負傷してしまった豪炎寺は、地区予選準決勝に出られなくなってしまう。次の相手は尾刈斗中を破った秋葉名戸（しゅうようめいと）中。 彼らが試合前にメイド喫茶に入り浸っていたという情報から、目金が情報収集のため、メイド喫茶への潜入捜査を提案する。そこで出会った漫画萌（まんがもえ）、野部流来人（のべるらいと）のふたりと意気投合した目金は、マンガやフィギュア、おもちゃにゲームとマニアックなものが並ぶ地下室へと連れて行かれる。そこで遊んでいたのは、秋葉名戸中イレブンだったのだ。相手の様子にすっかり覇気のなくなってしまった雷門中イレブン。そして、試合では豪炎寺の代わりとして、目金がフォワードとして出場することに･･････。

帝国学園の影山は、送り込んだスパイに、どんな手を使ってでも、雷門中を決勝戦の試合に出られないようにしろと指令を送っていた。そんな影山のやり方に、そんなことをしなくても試合に勝てると意見する鬼道。一方、ついに決勝戦に進出し、帝国学園との戦いを目前に控えた雷門中イレブン。勝てば全国大会出場。それぞれに力をつけ、練習に打ち込む彼らの中で、近頃、土門（どもん）の様子がおかしかった。思い悩む様子の彼を気にする秋。そんな中、理事長室に謎の手紙が届く。監督の冬海（ふゆかい）が、バスに細工をして、雷門中を決勝戦に出られないようにしているというのだ。帝国学園に指示を受けてスパイをしていたと認めた冬海は、スパイは自分だけではないと言う･･････。

監督の冬海を解任したことで、フットボールフロンティアへの出場資格を失ってしまう雷門中イレブン。代わりとなる監督探しを始めるが、なかなか思うように成果は出ない。伝説のイナズマイレブンや秘伝書について知っていた雷雷軒の親父さんに頼み込むも追い出され、監督探しは暗礁に乗り上げてしまう。夏未が伝説のイナズマイレブンについて調べてみるが、彼らのデータだけがきれいに消されていたのだった。監督がいなければ決勝には出られない。すっかりやる気をなくしてしまう雷門中イレブン。一方、影山のやり方に疑問を抱き、自分たちの勝利が偽りではないかと思い始めた鬼道。円堂は、そんな彼の実力を認め、今度一緒に練習しないかと誘う。

ついに雷雷軒の親父さん――伝説のイナズマイレブンとしてキーパーを務めた響木が、雷門中の監督に就任した。あの帝国ともう一度戦える。決勝戦に向けて、気合いを入れなおす雷門中イレブン。自分のすべてを出し切れとアドバイスする響木は、彼らを自分たちのような悲劇にあわせまいと固く決意する。一方、円堂や豪炎寺との戦いを心待ちにしていた鬼道は、戦わずして勝つべしと言う影山を信じることができなくなっていた。正々堂々と戦いたい鬼道は、影山の仕掛けた卑劣な罠を探し、スタジアム中を調べ始める。しかし、ロッカールームに現れた彼に、雷門中イレブンは疑いを隠せない。一方、影山の口から衝撃の事実を聞かされた円堂は動揺する。それでも、試合は予定通り開始され･･････。

影山の卑劣な罠は暴かれ、鬼瓦によって逮捕された。正々堂々戦いたいという鬼道の言葉を受け止めた円堂たち雷門中イレブンは、このまま帝国学園との決勝戦を戦おうと決意する。ついにキックオフ。強気に攻撃を繰り出す雷門中だが、豪炎寺と染岡のドラゴントルネードは、帝国ＧＫ・源田のパワーシールドに防がれてしまう。強敵である帝国学園のゴールを破れない雷門中。一方、影山から鬼道と春奈の関係を聞いてしまった円堂は、正々堂々勝負すると誓いながらも、守りに精彩を欠いていた。そして前半終了間際、ついに、帝国の新必殺技の前に、円堂のゴッドハンドが破られ、ゴールを許してしまう･･････。

死力を尽くした戦いの末、ついに優勝した雷門中は、全国大会への切符を手に入れる。そして帝国学園も、昨年の優勝校として全国大会への出場が決まっていた。再戦を誓う円堂と鬼道。雷雷軒では、優勝を喜びあう雷門中サッカー部の祝勝会が開かれていた。帝国学園と雷門中はトーナメントの別ブロックに配置されるため、再戦するには決勝まで進むしかない。そんな夏未の言葉にも、イレブンたちは目指せ全国制覇と拳を振り上げるのだった。祝勝会が終わり、響木と円堂が残った雷雷軒に、ある男が姿を現した。彼の名前は浮島。伝説のイナズマイレブンのひとりだった。イナズマイレブンはサッカーをあきらめた負け犬だという彼に、円堂はサッカーをやろうと自分の想いをぶつける。

イナズマイレブンとの練習試合と影野の分析を通じて、豪炎寺と風丸の新たな合体必殺技・炎の風見鶏を手に入れた雷門中イレブン。そこへ、夏未の父で雷門中の理事長・総一郎が訪れる。全国サッカー協会の理事を務めている総一郎は、円堂たちの熱いプレーに感動し、優勝祝いにサッカー部の部室を広くしようと申し出る。しかし、伝説のイナズマイレブンたちが使い、円堂たちが使ってきた部室は、雷門中サッカー部の歴史の全てを知る存在。自分たちの想いが詰まった部室――大事な仲間を、このまま使いたい。そんな想いを胸に、円堂たちは優勝トロフィーを部室に飾る。そんな折、助っ人としてサッカー部に入っていた風丸は、後輩たちに陸上部に戻ってきて欲しいと言われる。

一回戦の対戦相手は秘伝の忍術を使って選手を鍛えていると噂の戦国伊賀島中学。どんな相手でもいつもどおりに戦うだけだという円堂。風丸も陸上部の後輩にはサッカーで答えを見せると思いを新たにする。そんな試合前の練習中、豪炎寺に戦国伊賀島の霧隠が挑戦してくる。スタンドに陸上部の後輩・宮坂の姿を見つけた風丸は、チーム一足が速いのは自分だと霧隠の挑戦を受けるが、途中で戦国伊賀島の初鳥と風魔に勝負を止められる。そして始まった試合では、忍術を駆使した変幻自在の素早い攻撃に苦しめられる雷門中。霧隠の放った必殺技「つちだるま」の前に、円堂はゴールを許したうえ、右手を負傷してしまう。戦国伊賀島１点リードのまま、前半が終わって･･････。

イナビカリ修練場で練習中の雷門中イレブンの元に、衝撃の報告が届けられる。帝国学園一回戦敗退。相手は開会式で突如出場の決まった世宇子中だった。スコアは10対０。予選決勝戦での怪我で控えに回っていた鬼道が交代しようとしたころには、選手全員が倒されており、試合が続行不可能となっていたのだという。信じられない円堂は帝国学園を訪れ、鬼道に何が起きたのかと詰め寄る。鬼道の家に招かれた円堂は、そこで彼がサッカーを始めたきっかけを聞かされる。一方、怪我をした父・総一郎からの手紙で、夏未は衝撃の事実を知らされていた。さらに二回戦の相手、千羽山中との対戦を前に、雷門中イレブンの連携がなぜかかみ合わなくなって･･････。

ボールに触れる間もなく完敗を喫したくやしさを胸に、雷門中イレブンのひとりとして、再びフィールドへと戻ってきた鬼道。彼を加えた雷門中は、「鉄壁のディフェンス」で予選からここまで無失点を誇る千羽山中を迎え撃つ。練習で心配された通り、パスのタイミングはまったく合わず、千羽山中に次々とカットされ、ついに円堂は田主丸のシャインドライブにゴールを許してしまう。その時、フィールドでプレイを見つめていた鬼道が、雷門中イレブンに指示を飛ばす。天才ゲームメーカーとしての彼の眼が、個人個人の成長に見合った戦い方を見出したのだ。再び息を吹き返した雷門中イレブン。しかし、千羽山中の必殺技「無限の壁」を破ることはできず、１対０のまま前半を折り返す。

千羽山中との試合を終えた雷門中イレブンの前に、ひとりの少年が現れる。華麗なプレイと円堂からゴールを奪いかけるほどの素晴らしいシュートを見せた彼は、アメリカジュニアチームの代表候補として活躍している一之瀬、土門とアキの古い友人だった。交通事故で一度はサッカーを断念した彼だったが、必死のリハビリの末、アメリカ代表になるほどの復活を見せたのだという。一緒に練習するうちに雷門中イレブンを気に入ってしまった一之瀬は、土門、円堂とともに３人で放つ必殺技「トライペガサス」の練習を始める。３人の息がぴったり合わないと放てないこの必殺技は、なかなか成功しない。３人を見つめるアキは、自分にも何かできないかと考え･･････。

フットボールフロンティア準決勝。Ａブロックは相手チームを次々と試合続行不可能に追い込んで勝ち上がってきた世宇子中。Ｂブロックは、雷門中と、豪炎寺が所属していた木戸川清修の戦いとなった。しかしサッカーはサッカー、どこが相手になっても関係ないと言い放つ豪炎寺。実力を上げてきたイレブンに加えて、帝国から転校してきた鬼道、すっかりチームに溶け込んだ一之瀬と新戦力を手にした雷門中だったが、油断は禁物。作戦会議をしながら近所の駄菓子屋を訪れた円堂たちは、そこで意外な人物と出会う。木戸川清修のスリートップ、武方三兄弟。彼らは裏切り者として豪炎寺を倒そうと息巻いており、豪炎寺を卑怯者と罵る。許せない円堂は、彼らと勝負することに。

試合開始早々、武方三兄弟の攻撃に先制点を許してしまった雷門中。激しい攻撃を受け、なかなか本来の調子を出すことができない。しかし、必死のディフェンスに追加点の上げられない武方三兄弟は焦りを隠せず、他のイレブンたちとの連携が狂い始めていた。あとは攻撃だけ。一計を案じた鬼道は、豪炎寺が徹底的にマークされていることを利用して、彼をおとりに利用する。ノーマークになった土門、一之瀬と、ゴールから上がった円堂の３人が「トライペガサス」を決め、同点に追いついた雷門中。かつて自分が編み出した必殺技に失点を許した木戸川のＧＫ・西垣は、次こそは止めると決意する。一進一退のまま、試合は後半へ。開始直後、武方三兄弟の必殺技「トライアングルＺ」が雷門中ゴールに突き刺さる。

ゴッドハンドでは武方三兄弟の「トライアングルＺ」を止められなかった。今の自分の力で世宇子中のシュートが止められるのだろうか。夜も眠れないほどの不安に、すっかりやつれてしまった円堂の姿に、豪炎寺や鬼道、春奈や秋も心配を隠せない。しかし夏未は、これまでも自分の力で乗り越えてきた円堂を見守ろうと言う。円堂は必ず優勝しようと盛り上がるイレブンたちの姿に、秘伝書に記された最強のキーパー技「マジン・ザ・ハンド」を習得すべく、特訓に打ち込む。自分のぶち当たった壁を壊そうと必死に特訓を続ける円堂に、豪炎寺、鬼道も協力する。一方、夏未は父親の総一郎から、決勝戦では影山に気をつけろと聞かされる。鬼瓦によると、影山は他の事件にもかかわっているらしく･･････。

大空に浮かぶ巨大な要塞。その中にあるグラウンドには、練習する世宇子中イレブンの姿があった。そこに現れた影山は、自分が完全な勝利以外、何も望まないと宣言する。一方、円堂は「ここがポイント」と胸に印のつけられた秘伝書の言葉をもとに、「マジン・ザ・ハンド」を習得すべく、さまざまな特訓に、そして他のイレブンとの練習に打ち込んでいた。その姿を横目で見ながらも、自分たちは参加できず、もどかしい思いの夏未たちマネージャーは、彼らのためにおにぎりを握ることに。初めて握るおにぎりに悪戦苦闘する夏未と、それをフォローする春奈と秋。フットボールフロンティア決勝戦に向けて、雷門中サッカー部は一丸となっていた。そして豪炎寺は、入院中の妹の元に向かい･･････。

世宇子中・アフロディのシュートに弾き飛ばされた円堂。響木は今の雷門中では世宇子中に勝てないと言い放つ。決勝戦までに「マジン・ザ・ハンド」を完成させなくてはと言う円堂に、一度、必殺技のことを忘れるため、合宿をしようという響木。学校に集合した雷門中イレブンは、合宿という雰囲気に浮かれて、いつもの調子を取り戻していた。しかし、ひとり円堂だけは「マジン・ザ・ハンド」のことが頭を離れない様子だった。そんな折、トイレに行った壁山が、お化けが出たと騒ぎだす。一緒に行った影野も確かに誰かいたと言う。雷門中を邪魔すべく、影山が送り込んだ手下ではないかと疑い･･････。

試合会場が急遽、空から舞い降りた世宇子中サッカースタジアムに変更されたフットボールフロンティア決勝戦。響木は円堂に、祖父の死に影山が絡んでいるかもしれないが、彼への憎しみでサッカーをするのなら試合を棄権すると告げる。サッカーが好きだからこそ、自分たちのサッカーで優勝を目指すと決意する円堂。しかし試合開始直後、アフロディの「ヘブンズタイム」によって、豪炎寺と染岡が、そして鬼道と一之瀬が、次々と吹き飛ばされてしまう。自分たちは人間を超越した存在だと言うアフロディの目にも止まらぬその動きに、なす術のない雷門中イレブン。そして彼の必殺技「ゴッドノウズ」は、円堂のゴッドハンドを粉々に砕いてゴールに突き刺さる･･････。

必殺技はすべて防がれ、世宇子中の圧倒的な攻撃の前に仲間は次々と倒れていく。そして、ゴールを守れない円堂は、まだ試合を続けるのかと聞くアフロディを前に、諦めそうになる。しかし豪炎寺、風丸、鬼道、一之瀬、そして他のイレブンたちは、必死に立ち上がっていた。最後まで、どんな状況になっても戦い続ける、彼らの姿に励まされた円堂も、絶対に諦めないと決意する。彼らをあざ笑うかのように激しさを増す世宇子中の攻撃。そんなとき、タイムアウトを取り、一斉に水分補給する世宇子イレブンの姿を見て、夏未が何かに気づく。スコアは３対０のまま、前半が終了。最後の力を振り絞り、影山にこれ以上サッカーをけがさせまいと、雷門中イレブンが再び立ち上がる･･････。

フットボールフロンティア全国大会を制して、ついに日本一の栄冠をつかんだ雷門中イレブンは、それぞれに喜びをかみしめていた。チームで喜びを分かち合う円堂たち、かつての仲間に優勝の報告に行く土門と一之瀬 、病床の妹を訪れる豪炎寺･･････。しかし、バスで雷門中へと戻るイレブンの目の前で、突然、校舎が爆破されてしまう。命からがら逃げ出してきた校長によると、宇宙人が攻めてきたのだという。イナズマイレブンのOBたちが倒され、瓦礫の上には、異様な風貌の少年たちが立っていた。彼らの名はエイリア学園のジェミニストーム、遠い星「エイリア」から地球にやってきた『星の使徒』であり、サッカーで彼らを倒さなければ、人類は地球上で暮らせなくなる、と告げる――。

ジェミニストームの襲撃を受けたのは雷門中だけではなかった。隣の傘美野中イレブンに代わって戦いを挑む雷門イレブンだったが、彼らに必殺技はひとつとして通じず、イナズマブレイクすら簡単に止められてしまう。さらに、体ごとゴールに押し込まれてしまうほどの彼らのシュートの前に、一方的なゲームが展開する。傷付き倒れる雷門中イレブンの前で、傘美野中は破壊されてしまう･･････。苦い敗北のあくる日。エイリア学園は黒いサッカーボールで全国各地の中学校を破壊していた。サッカーは何かを壊したり、人を傷つけるためにやるものではない。エイリア学園を倒して、本当のサッカーを教えるために、雷門中イレブンは再び立ち上がるのだった。

打倒エイリア学園。全国から仲間たちを集め、最強のイレブンを結成するため、新監督・吉良瞳子を迎えた雷門中イレブンはイナズマキャラバンで出動。まずはエイリア学園の手で財前総理が誘拐された奈良シカ公園へとむかった。独自に調査を進めていた雷門中イレブンだったが、宇宙人と勘違いされ総理のＳＰたちにサッカー勝負を挑まれてしまう。大人のチームを相手に10人でどう戦ったらいいのか。新監督の瞳子は自分たちの思うように戦うよう指示する。まずは先取点とばかりに攻撃する雷門中だったが、堅い守りの前にゴールは奪えない。両チームとも得点できないまま前半が終了。ここで瞳子は、なんと染岡、風丸、壁山の３人をベンチに下げ、後半を７人で戦えと言う･･････。

ＳＰフィクサーズとの戦いに勝利した雷門中。その時、ＴＶを通じて世界中に宣戦布告をするジェミニストームの映像が流れされる。ＴＶ局へ駆けつけた雷門中イレブンは怪我で倒れ、入院した仲間の仇討ちとばかりに再戦を要求するが、ジェミニストリームのキャプテン・レーゼは10人しかいないチームとは戦えないという。最後のひとりとしてＳＰフィクサーズの一員で財前総理の娘 ・塔子が名乗りを上げ、なんとか戦いにこぎつける雷門中。しかし、ジェミニストリームとの圧倒的な力の差は埋まらない。なんとか鬼道が奪ったボールを豪炎寺につなぐも、様子のおかしい豪炎寺は、ファイアトルネード、炎の風見鶏と、ふたつのシュートを立て続けに失敗してしまう。13対0で前半戦は終了し･･････。

「今の豪炎寺は雷門イレブンに必要ない。」瞳子監督の判断に、チームから離脱する豪炎寺。意気消沈する雷門イレブンに、響木監督からメールが届く。北海道・白恋中のエースストライカー・吹雪士郎を仲間にして、戦力アップを図れという内容に、一路北海道を目指すイナズマキャラバン。そこに、財前総理が見つかったというニュースが入る。 父である総理と再会を果たす塔子。エイリア星人にさらわれていた財前は塔子に彼らは危険だと伝えるが、彼女は雷門イレブンと共に戦うと決意。財前も雷門イレブンをバックアップすると申し入れる。再び北海道への道を進む雷門イレブン。雪の降る山中で停車したバスの中、イレブンは瞳子監督に自然の中での自主トレを命じられる。

ヒグマに襲われたイナズマキャラバンは謎の少年に救われる。危機は去ったものの、豪炎寺を追い出した瞳子監督への不満は募っており、チームの雰囲気は決して良くなかった。目指す白恋中にたどり着いたイナズマイレブンは、フットボールフロンティア優勝校として熱烈な歓迎を受ける。そして目的のエースストライカー・吹雪士郎が、先ほどヒグマからバスを救った少年だと知る。瞳子監督の指示で練習試合をすることになる両校。試合が始まると、フォワードのはずの吹雪がなぜかディフェンスに。豪炎寺以外のストライカーを認められない染岡は、激しいドリブルで吹雪に迫る。しかし、吹雪の華麗な技の前にあっさりボールは奪われ、その上、ドラゴンクラッシュまで防がれてしまう･･････。

華麗なディフェンスと激しいオフェンス。吹雪の実力に瞳子監督はイナズマキャラバンへの参加を要請する。快く受ける吹雪。しかし染岡はどうしても吹雪が認められないままでいた。その直後、白恋中はエイリア学園にサッカー勝負を挑まれる。試合に向けて練習を始める雷門イレブン。紅白戦でも活躍する吹雪だったが、その独断専行ぶりにチームに戸惑いが走る。染岡はその勝手なプレイに怒りをあらわにするが、風丸は吹雪以上のスピードがなければエイリア学園に勝てないのだから、彼に合わせようと言う。スピードがほしければ風になればいいと、スノーボード特訓を勧める吹雪。スノーボードに乗りながら転がってくる大きな雪玉を避けて滑る特訓に、雷門イレブンは･･････。

スノーボード特訓の成果――風のようなスピードを手にした雷門イレブンの前に、再びエイリア学園が現れる。絶対に学校を壊させはしないと意気込む吹雪に、瞳子監督はディフェンスに専念し、必殺技の「エターナルブリザード」を封印しろと命令する。戸惑うイレブンだったが、吹雪は納得の表情で受け入れ、円堂も勝つために監督の判断を信じようとイレブンを鼓舞、試合に臨む。特訓の甲斐あって、エイリア学園のスピードをとらえるイレブン。鬼道は攻撃パターンを察知し味方に指示を出し、染岡のシュートは防がれたものの、吹雪の華麗なディフェンスでエイリア学園の攻撃をことごとく防ぎ続ける。しかし、攻撃パターンを変えたエイリア学園に先制点を奪われてしまう･･････。

今まで戦っていた相手・ジェミニストームは、エイリア学園のセカンドランクチームだった。ファーストランク・イプシロンは次の襲撃校として、京都の漫遊寺中を指定する。瞳子監督によるとフットボールフロンティアに出場していれば間違いなく優勝候補になるという隠れた強豪校だという。イプシロンを倒せばエイリア学園の狙いがわかるかもしれない。雷門中はイナズマキャラバンで漫遊寺中を目指す。しかし校内は襲撃予告を受けたとは思えないのんびりした雰囲気。しかも、漫遊寺中は心と体を鍛えるためにサッカーをしているため、イプシロンと戦うつもりはない、と言う･･････。

漫遊寺中に代わり、イプシロンと戦うことになった雷門中。瞳子監督は、漫遊寺中の補欠・木暮をディフェンダーの抜擢を了承する。３分で彼らを倒すと言うイプシロンに、不安を隠せない木暮。ジェミニストームとの戦いで経験を積んだ雷門中だったが、瞳子が漫遊寺中との戦いで分析したとおり、相手の攻撃を封じこめるイプシロンの戦い方に、なかなか思うように動けない。「エターナルブリザード」をがっちりと止めたデザームに対して、イプシロンのシュートに「マジン･ザ･ハンド」を出す余裕を与えてもらえない円堂。次々と倒されているイレブンの中、木暮は立ちつくすことしかできず･･････。

イプシロンとの再戦のため、雷門中へと戻るイナズマキャラバンには、なんと木暮が同乗していた。春奈に怒られながらも、まったく止まる様子のない木暮のイタズラに、イレブンたちは辟易。そんな折、影山が愛媛に「真･帝国学園」を設立したという情報が入る。急ぎ愛媛へと向かう雷門中イレブンの前に、真･帝国学園のキャプテン、不動が姿を現す。彼は鬼道に、元帝国学園イレブンたちもチームに参加していると教え、挑発する。影山の汚いやり方を知っている仲間たちが、彼に従っているとは信じられない鬼道。海辺へと連れてこられた雷門イレブンの前に、真･帝国学園がその姿を現す。

元帝国学園の佐久間が放った必殺技「皇帝ペンギン１号」。そのシュートを受けた円堂の体には激痛が走り、ゴールを許してしまう。鬼道によると、「皇帝ペンギン１号」は影山の考えた必殺技で、体への負担があまりにも大きいために封印されていたというのだ。その上、鬼道が放った「皇帝ペンギン２号」は、同じく封印された必殺技――源田の「ビーストファング」によって防がれてしまう。ふたりの体を気遣う雷門中イレブンは、攻撃もままならない。試合の中止を考えるイレブンに、吉良監督はこのまま続行するように命じる。鬼道もまた、佐久間と源田の目を覚まさせるにはサッカーで勝つしかないと、決意を固め･･････。

真･帝国学園との戦いを終えた雷門中イレブンは、稲妻町に戻ってくる。河川敷グラウンドで御影専農の杉森を相手にすごいシュートを放つ選手を見た円堂たち。彼は雷門中に来た転校生、闇野カゲト。さらにエイリア学園と戦うためのバックアップチームが組織されていると聞かされ勇気百倍。早速、それぞれの練習を始める。木暮は春奈とともにイナビカリ修練場でイプシロンとの戦いで垣間見せたディフェンス技の特訓を始める。染岡と吹雪はふたりの必殺技を合体させた「ワイバーンブリザード」をレベルアップさせるために、練習をしていた。しかし、真･帝国学園戦で痛めた染岡の脚は、未だ回復しておらず･･････。

エイリア学園の本拠地があるとの情報をもとに、大阪に向かった雷門イレブン。彼らがたどり着いたのは、巨大な遊園地――ナニワランドだった。家族連れや恋人たちが遊ぶ中、本拠地の手がかりを探すイレブンたち。謎の女の子・リカに声をかけられ、お好み焼き屋に連れて行かれた一之瀬は、「彼氏」と紹介された上に親子げんかに巻き込まれてしまう。その上、見当たらない一之瀬を探しにお好み焼き屋にたどり着いたイレブンたちに、リカは一之瀬は自分と結婚するので、エイリア学園とは彼抜きで戦えと言い出す。そこにリカの仲間・大阪ギャルズの面々が現れ、サッカーで一之瀬を取り合うことに･･････。

大阪ギャルズとの戦いに勝利した雷門イレブンは、彼女たちが特訓したというナニワランド内の練習場に案内される。彼女たちが偶然見つけて使っていたそこには、イナビカリ修練場をもしのぐトレーニング装置が多数設置されていた。ここでの特訓こそ、彼女たちの強さの秘密だったのだ。イプシロンとの戦いを３日後に控えた雷門イレブンは、ここで特訓をすることに。厳しいトレーニングを着々とクリアしていくイレブンたち。大阪ギャルズの差し入れにしばしの休息をとるイレブンだったが、イプシロンのキャプテン・デザームに必殺技を止められた吹雪だけは、そのくやしさから練習を続けていた。

大阪ギャルズのリカをメンバーに加えて、イプシロンとの再戦に臨んだ雷門イレブン。地下練習場での特訓をクリアして格段に実力をアップした彼らは、イプシロンと互角に戦いを繰り広げていた。再戦までに10日の猶予を与えたのは、ギリギリの戦いを望むデザームのたくらみだったのだ。 前半を終え、スコアは依然０対０。戦いの中、円堂はさらなる手ごたえをつかみかけていた。一方、デザームにことごとくシュートを防がれた吹雪は、いまだに点を取れない自分に歯がゆさを感じていた。そして、自分の過去を思い出し、完璧であらねばとの思いを新たに、後半の戦いへと身を投じる。

雷門イレブンの熱い戦いは、デザームだけでなく、イプシロンたちの魂に燃えるような想いを呼び起こしていた。しかしイプシロンは、１対１のまま、戦いを中断して去っていく。 試合終了後、イレブンの元に円堂の祖父、大介の残した別のノートが福岡の陽花戸中学で発見されたとの連絡が入る。福岡へ向かう雷門イレブンを向かえた陽花戸中の校長は、大介の中学時代の同級生だった。大介との思い出を語る校長は、彼すら完成できなかった究極技の記された裏ノートを円堂に託す。祖父の完成できなかった究極奥儀を完成させようと決意する円堂。そして彼らは陽花戸中イレブンと対面する。

円堂に憧れ、自らの力でゴッドハンドを身につけた陽花戸中のキーパー、立向居。練習試合でも雷門イレブンのシュートを次々と防ぎ、その実力を見せる。一方の円堂は、究極奥義・正義の鉄拳を完成させようと実戦の中で技を試す。技は成功しないものの、ディフェンス陣のフォローもあってゴールを死守。陽花戸中も負けじと雷門のフォーメーションを分析し、守りを固める。雷門中優勢ながらも、前半は０対０で終了。互いが互いに刺激しあい、雷門イレブンと陽花戸イレブンは後半戦へ。しかし、イレブンの期待を一身に背負った吹雪は、なぜかシュートが放てないでいた。

円堂とサッカーの試合をしたいというヒロト。しかし、約束の時間に現れたのは、エイリア学園の第３チーム、ザ・ジェネシスだった。衝撃の事実の中、試合が開始される。ザ・ジェネシスの驚異的なスピードの前に思うようなプレイができない雷門中イレブン。さらにザ・ジェネシスのシュートは、いとも簡単に円堂の「マジン・ザ・ハンド」を破り、ゴールに突き刺さる。一方的な展開に、点差は広がっていくばかり。そんな戦いの中、吹雪はアツヤの影を振り切ろうと必死になっていた。しかし、フォワードとして放ったエターナルブリザードは不発に終わり･･････。

グランのシュートを受けて倒れた吹雪。そして瞳子監督の口から、吹雪の秘密があかされる。そして風丸は、ザ・ジェネシスに大敗を喫し、もう戦えないと、イナズマキャラバンを降りてしまう。戦力にならない者はいらない、練習を始めろと命じる瞳子監督。「サッカーを守るため」という鬼道の言葉に、練習を続けようとする雷門中イレブン。しかし円堂は、サッカーと正面から向かい合えない自分は練習できないと思い悩む。ヒロトだけでなく、吹雪のことも、風丸のことも、気付けなかった自分を責めていた。なんとか円堂を立ち直らせようとする雷門中イレブンも、練習に身が入らず･･････。

諦めずに「マジン・ザ・ハンド」を完成させた立向居の姿に、本来の自分を取り戻した円堂。再び心をひとつにした雷門中イレブンは、「炎のストライカー」と呼ばれる選手に会うため、沖縄を目指す。そのストライカーは、きっと豪炎寺に違いないと喜ぶ円堂たち。途中、阿夏遠島に立ち寄った雷門中イレブンは、溺れかけたメガネを救ったサーファーの少年、綱海条介に出会う。塔子とリカが放った「バタフライドリーム」を、サーフィンをしながらを蹴り返す身体能力の高さを見せる綱海。驚く円堂たちは、早速、サッカーをやってみないかと誘うが、興味なさげな綱海に、鬼道が一計を案じ･･････。

綱海との練習を経て、ついに沖縄に上陸した雷門中イレブン。今度こそ豪炎寺と再会できるのではと期待に胸を躍らせながら、手分けをして聞き込みを開始する。高台の公園でサッカーの練習をする少年たちを誤って泣かせてしまった円堂たちの前に、かっぽう着姿の大男が現れる。中学でサッカー部に所属している彼、土方雷電は、雷門中イレブンのことを知っており、円堂たちとも意気投合。一方、土門と吹雪の前に、自分が炎のストライカーだという少年、南雲が現れる。実力をテストしてくれという南雲は、雷門中イレブンを相手に１点取れたら自分の勝ちだと言い放ち･･････。

特訓中の雷門中イレブンのもとに、綱海が練習試合をしようとやってきた。何でも地元の大海原中サッカー部に入部したのだという。ジェネシス以外にもさらにチームがあるかもしれないエイリア学園との戦いを前に、地元チームとの練習試合などできないと反対する瞳子監督。しかし、大海原中はフットボールフロンティアに出場できるほどの実力があるという。早速練習試合のため、大海原中へと向かう雷門中イレブン。そこはリゾート地顔負けの美しい場所だった。監督をはじめ、選手全員がノリノリの大海原中。試合中もそのノリは変わらず、スゴイけれども意味のないプレイにあきれる雷門中イレブンだったが、なぜかペースが握れずにいた･･････。

大海原中の司令塔の、恐るべきリズム感で攻撃パターンを読まれていた雷門中イレブン。久しぶりのポジションでチームの「穴」となっていた立向居を狙われ、ピンチの連続。シュートはすべて円堂が防ぐものの、攻撃の糸口がつかめない。鬼道は一計を案じ、フォーメーション変更で攻撃のリズムを変えていく。一方、相手のドリブルを全くカットできずに悩んでいた綱海だったが、やがて、サッカーのチームプレイの楽しさに目覚めていく。一進一退の攻防を続ける両チーム。そんな中、ディフェンスゾーンから綱海の放った「ツナミブースト」が雷門ゴールを狙い･･････。

綱海とのサーフィン特訓で、ついに究極奥義「正義の鉄拳」を習得した円堂。そこへデザームたちイプシロンが現れる。実力が拮抗する者同士のギリギリの戦いを、もう一度楽しみたい、その中で今度こそ雷門中イレブンを倒すという。イプシロンを倒せないならジェネシスは倒せない。瞳子監督は試合を決意。綱海もチームに加わってゲームが開始される。実力をアップさせた両チームの攻防の中、イプシロンの連携シュート「ガイアブレイク」を、円堂は「正義の鉄拳」でがっちり止める。しかし、攻撃の要となる吹雪のシュートは、デザームの前にまったく歯が立たない。渾身の「エターナルブリザード」すら片手で止められてしまい、吹雪は･･････。

デザームの必殺技「グングニル」に「正義の鉄拳」が弾き飛ばされ、ゴールを許してしまった円堂。じいちゃんの究極奥義を破られ気落ちする円堂に、立向居は「正義の鉄拳」に「マジン・ザ・ハンド」ほどの凄さを感じなかったと、自分の胸の内にあった不安を告げる。後半開始。なんとか守り切り、隙を見て攻撃を仕掛けようという雷門中イレブンに、デザームは「お前たちに興味はなくなった」と告げる。本来のポジションはフォワードというデザームの攻撃の前に、雷門中イレブンは次々と抜かれ、円堂の「正義の鉄拳」が砕かれる。綱海の体を張ったディフェンスで2点目を失わずに済んだものの、雷門中イレブンは満身創痍で･･････。

究極奥義に完成なし。祖父の裏ノートの言葉に込められた意味に気付いた円堂。新必殺技を身につけて復帰した豪炎寺に湧く雷門中イレブン。豪炎寺はこれまで、エイリア学園に賛同する者たちに妹を盾に脅迫されていたが、 鬼瓦と土方の協力で犯人をあぶり出し、なんとか復帰にこぎつけたのだという。それぞれに再会を喜ぶ雷門中イレブンたち。吹雪や立向居も、初めて会う豪炎寺と心を通わせる。そしてイナズマキャラバンは稲妻町へと戻った。久しぶりの我が家に、１日の休養が許可されたその時、目の前に黒いサッカーボールが突き刺さる。それは、エイリア学園マスターランクチーム・ダイヤモンドダストからの挑戦状だった･･････。

ダイヤモンドダストとの試合中、突然現れた世宇子中のアフロディ。雷門中イレブンと共に、エイリア学園と戦いたいという彼の言葉に、チーム入りを認める円堂。怪我をしたリカの替わりにフォワードに入ったアフロディだったが、元世宇子中の彼を信じられない雷門中イレブンたちは、いつものプレイができない。その時、綱海からのパスが通り、アフロディの「ゴッドノウズ」がダイヤモンドダストのゴールに突き刺さる。円堂たちの強さが自分を悪夢から目覚めさせてくれたと言うアフロディ。ハッとする雷門中イレブン。同じユニフォームを着れば気持ちはひとつ。しかし、ガゼルの必殺技「ノーザンインパクト」が「正義の鉄拳」を打ち破り、雷門ゴールに突き刺さる･･････。

勝つために、円堂にはゴールキーパーをやめてもらう。瞳子監督の言葉に、衝撃を受ける雷門中イレブン。ダイヤモンドダストとの戦いのように、円堂が加わる必殺シュートには、ゴールがあいてピンチを招くという弱点があるためだ。そして、円堂は攻守に参加するリベロに、立向居をゴールキーパーにするという、大胆な案が鬼道から提案される。しかし、新体制で盛り上がる雷門中イレブンをよそに、落ち込んだままの吹雪。病院を訪ねた彼は、再び「ワイバーンブリザード」を打とうと療養中の染岡に励まされる。そして新たな特訓が始まる。リベロとしての必殺技の習得に余念のない円堂、そして立向居には究極奥義「ムゲン・ザ・ハンド」の習得が託された･･････。

必殺技「メガトンヘッド」を習得した円堂。徐々に「ムゲン・ザ・ハンド」を習得しつつある立向居。それぞれにパワーアップしていく雷門中イレブンたちに、鬼道はさらに強くなるための鍵は帝国学園にあると告げる。懐かしい帝国学園のフィールドに立った鬼道は、円堂、土門とともに「デスゾーン」の特訓を始めた。３人の息がぴったり合わなくては、「デスゾーン」は放てない。一方、立向居は目を閉じたままシュートを受けることに成功するが、いまだに「ムゲン・ザ・ハンド」完成にはいたっていなかった。そこで、実戦の中で技を磨こうと帝国学園との練習試合に臨む雷門中イレブン。完璧なタイミングで「デスゾーン」を繰り出す３人。しかし、シュートは威力が出ず･･････。

グランたちガイアがジェネシスに選ばれたことで危機感を募らせたバーンとガゼルは、プロミネンス、ダイヤモンドダストの混成チーム「ザ・カオス」を結成。 新必殺技「デスゾーン２」を完成させた円堂たちの前に姿を現し、対戦を要求する。 試合は２日後、帝国スタジアム。 困惑を隠せないまま、雷門中イレブンは、それぞれが試合に向けて特訓を続ける。 「デスゾーン２」をさらに磨き上げる、鬼道、円堂、土門。「ムゲン・ザ・ハンド」習得の糸口をつかむべく、綱海のシュートを受け続ける立向居。パス回しでコンビネーションを高める豪炎寺やアフロディたち。しかし、その中に吹雪の姿はなく、彼はいまだ悩みの真っただ中にいた。 そして、ザ・カオスとの試合が始まり･･････。

カオスの攻撃の前に、なすすべのない雷門中イレブン。円堂の活躍でなんとかディフェンスを立て直したものの、アフロディの「ヘブンズタイム」すら破られ、攻撃の糸口がつかめない。前半残りわずか、スコアは10対0と、ザ・カオスが完全に試合を支配していた。しかし、隙を探していた鬼道は、プロミネンスとダイヤモンドダストの間の、微妙なリズムのズレを見出す。一瞬の隙を突いてボールを奪った鬼道は、円堂、土門と共に「デスゾーン２」でついに得点をもぎ取る。それに励まされたように、バーンの「アトミックフレア」を「ムゲン・ザ・ハンド」で止める立向居。後半開始、ザ・カオスの穴を見出した雷門中イレブンにより、怒濤の追撃が始まるが･･････。

ジェネシスのグランが瞳子監督を「姉さん」と呼ぶ現場を見てしまった夏未たち。不安を隠せない雷門中イレブンに、隠し事があることを認め、エイリア学園はただの宇宙人ではないという瞳子監督。そして、すべてを話す代わりに、一緒に富士山麓に行ってほしいと告げる。 ともに行こうという円堂、瞳子監督の不審な行動を信用できない一之瀬たち、考える時間が必要だという鬼道･･････。チームに微妙な空気が流れる中、吹雪は監督についていく、自分は立ち止まりたくないと言う。一方、ザ・カオス戦で「ムゲン・ザ・ハンド」の手ごたえをつかんでいた立向居は、綱海との特訓を繰り返していた。そして夏未は、財前総理が連れて行かれた先が、富士山麓だと聞かされる･･････。

富士山麓にたどりついた雷門中イレブンの目の前に、巨大な基地が現れる。そしてそこで待っていたのは意外な人物――響木監督だった。彼は、エイリア学園の黒幕の正体は瞳子監督だと告げる。驚く雷門中イレブン。全ての答えはこの中にあると、瞳子監督は彼ら基地の中へといざなう。そして、ここは吉良財閥の総帥で自分の父親、吉良星二郎の作った兵器研究施設であり、世界支配をもくろんでいるのだと語る。襲いかかってくる警備ロボを倒して進んだ先で、雷門中イレブンはさらに驚くべき事実を知らされる。なんと、エイリア学園の選手たちは宇宙人ではなく、エイリア石によって身体能力を強化されたハイソルジャーだったのだ･･････。

ついに明らかにされたエイリア学園の正体。試合開始早々、グランの放った必殺技「流星ブレード」が、立向居の「ムゲン・ザ・ハンド」を打ち砕く。先取点を奪われ、動揺する雷門中イレブン。そんな彼らに、瞳子監督の勝てると信じているという言葉が響く。戦う力を取り戻す円堂たちだったが、意表をついた攻撃もジェネシスのキーパー・ネロにあっさりと止められてしまう。必死のディフェンスでかろうじて追加得点を防いではいるものの、立向居の「ムゲン・ザ・ハンド」ではグランの必殺技を止められない。そんな試合に苦悩する吹雪。自分はこのままベンチにいていいわけがない。仲間の想いに応えるべく、吹雪はついに試合に出る決意をする･･････。

ついに覚醒した吹雪に、「ムゲン・ザ・ハンド」を進化させた立向居。しかし、それすら上回るジェネシスのパワーに、再び逆転を許してしまう。雷門中イレブンもジェネシスと同じで、弱いものを切り捨ててきたからこそ、今の強さを手に入れたのだという吉良。かつての仲間たちが弱くなんかないことを証明すると、激情のままにプレイする円堂を、瞳子吉良監督はひとりの力には限界があると諭す。そして、力を合わせれば、どんなことだってできると教えてくれたのは、みんななのだと。再びひとつになる雷門中イレブン。仲間を想う力でパワーアップし、ついに同点に追いつき、立向居の「ムゲン・ザ・ハンド」も更なる進化を遂げる。その時、吉良はグランにリミッターを解除するように告げ･･････。

仲間の想いを力に変えてジェネシスを破った雷門中イレブン。自分が間違っていたという吉良星二郎を、逆上したウルビタのシュートが襲う。身を呈して彼を守ったグランは、吉良が自分の大事な「お父さん」だと言う。吉良の口から語られる、実の息子・ヒロトの死とジェネシスの子供たちの関係。そして、富士山に落下した隕石から発見されたエイリア石を分析するうちに、石の力に魅入られた吉良は、ヒロトの復讐のためにその力を使おうと考えたのだ。その告白に言葉をなくす一同。その時、基地全体が大きく揺れ、研究所が崩れ始める。脱出を急ぐ雷門中イレブンたちは、ジェネシスの選手たちとともにイナズマキャラバンに乗り込むが、吉良星二郎はグラウンドに立ち尽くしたまま動こうとせず･･････。

ジェネシスとの戦いを終え、雷門中へと戻った円堂たちの前に、吉良星二郎とともに富士山の研究所にいた研崎が姿を現す。最後の戦いが残っているという彼の後ろには、フードをかぶった11人――風丸や染岡、かつての仲間たちの姿があった。その名はダークエンペラーズ。エイリア石を自分のものにするべく研究所を破壊した研崎が作りあげた、究極のハイソルジャーたちだという。胸にエイリア石のペンダントを下げた風丸たちは、石の与えてくれる力に酔いしれていた。そんな彼らとは試合なんてできないという雷門中イレブンだったが、彼らを元に戻すためには、サッカーで語り合い、想いを伝えるしかないと決意する。そして試合開始。信じられない力を発揮する風丸たちに、雷門中イレブンは･･････。

ダークエンペラーズの攻撃の前に、２対０と劣勢の雷門中イレブン。さらに染岡のシュートで立向居は腕を痛めていた。ダークエンペラーズのパワーとスピードの前に手も足も出ないまま、前半が終了。雷門中イレブンの動きを熟知した風丸たちに対抗するには、それを逆手に取るしかない。響木の言葉に、網海を切り札にした「波のリズム」で攻撃することを思いつく鬼道。後半、雷門中イレブンの執拗なマークにいら立ち始めるダークエンペラーズ。そのスキを突いた網海のツナミブーストが、反撃の糸口となり１点返し、さらに同点に追いついた雷門中イレブンだったが、研崎の言葉に再び力を取り戻した風丸、染岡、マックスのダークフェニックスが、雷門中ゴールに突き刺さる･･････。

エイリア学園との激しい戦いを終え、そしてもとの仲間であるダークエンペラーズに想いを伝えた円堂たち雷門イレブン。再び、自分たちの好きなサッカーを楽しめるようになり、それぞれが自分のチームへと戻るときを迎えた。いつものように鉄塔広場で特訓をしていた円堂のもとに、吹雪が訪れる。円堂は明日、北海道に戻るという吹雪と、これまでの戦いを振り返る。エイリア学園・ジェミニストームとの戦いに、傷つき倒れていく仲間たち。打倒エイリア学園のため、新監督に瞳子を迎えて旅立ったイナズマキャラバン。エースストライカー・豪炎寺との別れと、新たな仲間との出会い。吹雪を迎えた雷門イレブンは、３度目の挑戦でついにジェミニストームを破るが、彼らの前に新たなチームが現れ･･････。

別れの時を前に、鉄塔広場でエイリア学園との戦いに想いを馳せる円堂と吹雪。ふたりのもとに現れた豪炎寺は、雷門イレブンと、ともに戦いたくても戦えなかった辛さを語る。妹を人質に取られ、エイリア学園への引き抜きを迫られながら戦ったジェミニストーム戦。豪炎寺を外すという瞳子監督の判断に納得できない雷門イレブンは、豪炎寺が帰ってきたとき、胸を張って迎えられるくらい強くなっていようと決意する。同じく豪炎寺も、再会の時にはより強い自分でいたいと強く願っていた。そんな想いを抱き、新たな仲間とともに戦いを続ける雷門イレブン。そしてついに豪炎寺がチームに復帰、さらなる進化を遂げた雷門イレブンは、エイリア学園との最後の戦いへと突き進んでいく･･････。

エイリア学園事件から３か月。それぞれの学校へと戻った雷門中イレブンたちは、サッカーを楽しむ毎日を送っていた。ある日、響木監督から呼び出された円堂は、雷門中体育館に集められた面々――ともにエイリア学園と戦った吹雪や立向居、網海たちの姿にびっくり。さらにジェネシスのヒロトやジェミニストームのレーゼこと、緑川、因縁のある不動や初めて見る飛鷹といった顔触れも姿を現す。響木監督によると、世界中から少年サッカーチームを集めて開催されるフットボールフロンティア・インターナショナルが開催されるというのだ。円堂たちは２チームに分かれて日本チーム選抜のための対抗戦を行うことに。一方、海外留学を決めた夏未は、父・総一郎から、とある調査を頼まれていた･･････。

試合前日。新しいユニフォームを手にして、決意を新たにする円堂たち。円堂、鬼道をそれぞれのキャプテンとした２チームに分かれ、ついに日本代表を決める選考試合が開始される。豪炎寺のファイアトルネード改を円堂の真ゴッドハンドが、染岡のワイバーンクラッシュＶ２を立向居のムゲンザハンドG4が受け止める。真剣に、激しくぶつかり合う選手たち。一進一退の攻防が続く中、勝負よりも自分のアピールを第一にする不動、意外な活躍を見せる目金、力を出し切れない飛鷹や虎丸と、それぞれが自分の実力をぶつけた試合を展開する。そんな両チームの試合を応援する各中学のメンバーに交じって、厳しい目で見つめる男の姿があった･･････。

ついに16人の日本代表チームが決定。しかしその監督は響木ではなく、選考試合を見つめていた謎の男――久遠だった。彼の娘の冬花がマネージャーとして加わり、世界一を目指す強化合宿が始まった。久遠はまず、今の実力では世界に通用しないこと、自分のやり方に口答えは許さないこと、過去の実績に関係なく試合に出たければ実力でレギュラーの座を勝ち取れと告げる。厳しい練習が始まるが、怪しい雰囲気を漂わせる不動、皆と馴染まない飛鷹、自分でシュートをしない虎丸と、問題は山積み。さらにこれまでの戦い方を否定するように、久遠監督から厳しい指示が飛ぶ。しかも、不動の危険なプレーを認める発言に、緑川は焦りを隠せず･･････。

アジア予選。イナズマジャパン１回戦の相手は、強豪・オーストラリア代表のビッグウェイブスに決定する。優勝候補との戦いに意気上がるイナズマジャパンの面々だったが、久遠監督はなんと、試合までの２日間は練習禁止、合宿所から出るなと命じる。驚く一同。我慢できずに与えられた個室から抜け出すが、久遠監督は練習を認めない。彼の態度とチームを潰したという過去に不安を抱く鬼道たちに、２日くらい練習できないからと不安になるようなら代表を辞めろという不動。そこに届いた、海で鍛えぬかれたビッグウェイブスは攻撃を完全に封じるフォーメーションをもっているという情報に、みんな居ても立ってもいられない。そんな折、飛鷹を訪ねて不良グループが現れ･･････。

ついに始まったアジア予選。ビッグウェイブスのボックスロック・ディフェンスに攻撃を阻まれたイナズマジャパンは、先制を許してしまう。世界レベルのプレイを目の前にして興奮する円堂。その姿に壁山たちも励まされるが、鬼道だけは久遠監督の指示による連係プレーの練習不足を感じていた。豪炎寺、吹雪、ヒロトの攻撃も、ボックスロック・ディフェンスに阻まれ、イナズマジャパンは防戦一方。呆然とする面々に、久遠監督は「箱の鍵は自分たちの中にある」という言葉をかける。その意味を考える鬼道は、囲まれながらも攻略法をひらめき、ついにボックスロック・ディフェンスを破る。しかし豪炎寺、吹雪のシュートは防がれ、鬼道は激しいチャージに負傷してしまう･･････。

狭い部屋での練習、虎丸の起用、網海へのアドバイスと、次々と効果を現した久遠監督の采配でビッグウェイブスとの戦いを終えたイナズマジャパン。久遠監督の過去も明らかにされ、監督へのチームの信頼は固いものとなった。そして予選第２戦の相手は、カタール代表のデザートライオンに決定。砂漠での練習を積んだ彼らと戦うため、基礎体力と身体能力の強化が必要という久遠監督の言葉に、走り込み特訓を開始する。しかし練習に参加しない虎丸に、なにか事情があるのかもしれないとあとをつける円堂たち。その途中、冬花が飛鷹の昔の仲間に絡まれてしまう。飛鷹の活躍でなんとか切り抜け、虎丸の後を追った円堂たちの目の前には、食堂で働く彼の姿があった･･････。

照りつける太陽と運動量、そしてデザートライオンの当たりの強さに、疲労を隠せないイナズマジャパンの面々。後半に入り、緑川、綱海、ヒロトと、次々と体力の限界に交代していく。ついに吹雪までが倒れ、久遠監督は虎丸との交代を告げる。デザートライオンのディフェンス陣を次々とかわし、攻撃のチャンスを広げる虎丸。しかし、何度もチャンスが訪れたにもかかわらず、彼自身はゴールを狙おうとしない。なぜシュートを打たないのかと問い詰める豪炎寺に、虎丸は「自分がゴールを決めてはダメなのだ」と言う。虎丸には、自分を抑えてプレイせざるをえない、過去があったのだ･･････。

デザートライオン戦を通じて全力で戦うことに目覚めた虎丸。新たな力を得て、ますます盛り上がるイナズマジャパンだったが、不安要素も残っていた。いまだチームになじまず、練習もひとりでやってばかりいる飛鷹。不動は彼がいると自分たちはいつか負ける、足手まといになるだけだ、と厳しい言葉を投げつける。悔しい気持ちを響木との秘密練習にぶつける飛鷹。なぜケンカばかりしていた自分に、親身になってサッカーを教えてくれるのか。飛鷹の質問に、響木は彼が自分と似ているからかもしれないと答える。翌日、円堂は飛鷹を練習に誘うが、やはりうまくいかず、ひとり走り込みに行ってしまう。どうしたら飛鷹と近づけるのかと悩む円堂は･･････。

オーストラリア、カタールとの戦いで世界のレベルの高さを実感したイナズマジャパン。それぞれがさらなる必殺技を身につけるべく、自主練習を開始する。土方との連携技を練習する吹雪、同じく壁山との連携技を練習する綱海、「風」に磨きをかける風丸･･････。しかし、周りが力をつけていく中、緑川は焦りを隠せないでいた。彼を気遣い、共に練習するヒロト。エイリア学園がなくなったあと、自分自身のサッカーを見つけた緑川ならやれるはず。その言葉に再びやる気を取り戻す緑川。予選決勝を前に、それぞれがつけた力を確認すべく実戦形式の練習試合が行われようとしたところに、あるチームが現れる。その監督は、なんとあの吉良瞳子だった･･････。

瞳子監督率いるネオジャパンに、日本代表の座をかけた戦いを挑まれたイナズマジャパン。世界と戦うチャンスを与えられなかった悔しさが、ネオジャパンの選手たちに新たな力を与えていた。互いの必殺技を習得し、さらに磨き上げてきた彼らに、先取点を許してしまうイナズマジャパン。追加点を許すまいとする円堂の気持ちが「正義の鉄拳」をパワーアップさせ、シュートをはじき返すも、ネオジャパンの鉄壁のディフェンスの前になかなか攻撃の糸口が見つからない。前半終了間際、メンバーチェンジで風丸と虎丸がフィールドに。風丸は特訓していた新必殺技「風神の舞」でネオジャパンのディフェンスをかわし、豪炎寺のシュートで同点に追いつくが･･････。

ネオジャパンとの激しい戦いの中でさらなる進化を遂げたイナズマジャパン。しかし、久遠監督は今のままでは決して世界にいけないと言い放つ。その言葉に悩む円堂。彼の様子に気づき、心配する冬花を見て、リカたちは恋の予感だと大騒ぎ。円堂の悩みが新たな必殺技だとわかりつつも、冬花をたきつけて必殺技考案のための遊園地デートを決行させる。マネージャーとして役に立たねばと奮起する冬花。なにかがおかしいと首をひねる円堂だが、冬花はリカの作戦に従って次々とデートコースを渡り歩く。どうも様子がおかしい円堂と、つけてきたリカたちを見つけた冬花はだまされたことに気づく。そんな彼女を、円堂は鉄塔広場へと連れて行く･･････。

普通の生活を取り戻すことができた夕香。家政婦のフクに見守られ、学校での楽しい日々を送る彼女は、たまに合宿所から自宅に戻ってくる豪炎寺との会話を楽しみにしていた。彼もまた、夕香の元気な姿に顔をほころばせていたが、一方で、父親とは微妙なすれ違いを繰り返していた。予選決勝に向けて気合の入るイナズマジャパンの中でも、豪炎寺らしくない振る舞いが目立つ。そんな彼に、虎丸はわずかな隙を突いてくる世界の強豪相手に、常に100パーセントの力を出せる連携技を提案する。その提案を受ける豪炎寺。しかし、自宅に戻った彼を待っていたのは「サッカーをいつ辞めるのか」という、父親の厳しい一言だった。自分を継いで医師になれという父親の言葉に、豪炎寺は･･････。

上達してきた飛鷹、連携必殺技を練習する吹雪と土方、虎丸と豪炎寺。徐々に調子を上げてきたイナズマジャパン。練習を終えた円堂の元に手紙が届く。なんとそこには、大介のノートと同じ筆跡で、「頂上で待つ」との文字が。謎の手紙の内容に、本戦に出ればわかることと言いつつも、円堂は気になって仕方がない。一方、サッカーを辞めろという父親の言葉に、いつもと様子の違う豪炎寺。アジア予選決勝を最後にサッカーを辞めると聞かされた円堂は、久遠監督に豪炎寺の父親と直談判してくれるよう申し出るが、それも難しい様子。いらだつ豪炎寺の姿を見ても、どうすることもできない自分に悔しさでいっぱいになってしまう。そんな中、決勝戦の相手が決まる･･････。

決勝戦へ向かうイナズマジャパンのバスの前に立ちふさがる唐須たち。だが、鈴目たちの助けで、イナズマジャパンは間一髪試合会場へと到着する。 待ち構えている韓国のファイアードラゴン。そこには、アフロディ、バーン、ガゼル、そして龍を操る者と呼ばれる韓国の司令塔、チェ・チャンスウの姿が。強敵を前に、イレブンの士気は上がる。最後の戦いに向けて静かに闘志をみなぎらせる豪炎寺、彼とともに世界で戦いたいと願う円堂。かつての仲間との戦い、そして背負った仲間の想いに負けられないヒロトと緑川。しかし、必ず勝つという円堂の言葉に、久遠監督は今のままではイナズマジャパンは勝てない、それがわからないならキャプテン失格だと言い放ち･･････。

吹雪、土方の「サンダービースト」でファイアードラゴンから先取点を奪ったイナズマジャパン。しかし、チャンスウの完全なる戦術「パーフェクトゾーンプレス」が発動、フォワード陣を分断してしまう。次第に狭まる包囲網にボールを奪われ、素早いパス回しに幻惑された吹雪と綱海が接触、二人は怪我を負って交代することに。相手の精神を恐怖で支配する「パーフェクトゾーンプレス」。かろうじて緑川がボールを奪ったものの、次は土方、飛鷹が標的になってしまう。ボールを奪われ、流れるようなフォーメーションチェンジから、韓国の攻撃が続く。壁山の護りはチェンスウに破られ、バーンのアトミックフレアがイナズマジャパンのゴールを襲う･･････。

ファイアードラゴン戦も後半に突入。久遠監督は、メンバーチェンジでチームに馴染めていない不動を投入、ひとり足りない10人のメンバーでゲームを続行する。敵を欺き、味方すら利用する彼のサッカーは、ファイアードラゴンを翻弄し、同時にイナズマジャパンを困惑させる。これまで試合に出ていなかった不動のプレイは、戦局に影響を与えつつあったが、その強引さはチームに不和を招く。かみ合わないプレイに怒りを覚える鬼道。だが、響木の口から不動の衝撃の過去が語られる。不動は、理不尽な経験から他人が信じられず、力を手に入れて強くなることこそ自分を守る手段だと信じていたのだ。そして久遠監督は、悩む円堂に「チームを見ろ」という言葉をかける。

不動を認めることで、結束を固めたイナズマジャパン。同点に追いつき、反撃に転じようとしたのも束の間、アフロディ、バーン、ガゼルの連携必殺技「カオスブレイク」にゴールを奪われてしまう。さらに失敗を恐れて動きが固くなってしまった飛鷹のプレイで窮地に陥る。失敗を恐れず思い切ってプレイしろという円堂の言葉に、飛鷹がこれまでの努力と必死のプレイで覚醒させた必殺技「真空魔」でカオスブレイクを防ぐ。そのまま攻勢に転じたイナズマジャパンは、ヒロトの「流星ブレードＶ２」で同点に追いつく。勢いづくイレブンだったが、豪炎寺はスタンドに見かけた父親の姿が気になって集中できない。虎丸はタイガーストームを成功させずに試合は終われないと励ますが･･････。

強敵、ファイアードラゴンを下し、世界への切符を手に入れたイナズマジャパン。仲間たちに見送られ、イナズマジェットで開催地のライオコット島を目指す。世界大会のために島を丸ごと会場にした、別名「サッカーアイランド」と呼ばれるこの島は、出場チームが真の実力を発揮できるよう、各国の街並みまで再現した驚異の島だった。すでに到着していた他国代表の練習風景を見て、世界のレベルに驚愕する円堂たち。合宿所に到着するやいなや練習を始めようと張り切るが、そこには円堂宛の手紙が置かれていた。指定されたビーチにたどり着いた円堂の目の前には、留学したはずの夏未の姿があった･･････。

各地の予選を勝ち抜いた10チームがそろい、ついに始まったフットボールフロンティア・インターナショナル世界大会。決勝ラウンドに進むためには、総当たり戦で上位２位に食い込まなくてはならない。イナズマジャパン初戦の相手は強豪・イギリスのナイツオブクィーン。どうせやるなら強い相手と意気あがる彼らの元に、イギリスチームから親睦会の招待状が届く。一方、赤い帽子の男の言葉が気になっていた円堂は、知り合ったばかりのイタリア代表・フィディオと練習していた。そこにアルゼンチンのテレス、アメリカのディランとマークが現れ、誰が最初にゴールを決められるか、勝負することに。各チームのエースが見せるテクニックと身体能力の高さに、円堂はただ驚かされるばかりで･･････。

ナイツオブクィーンとの親睦会で世界のレベルを思い知らされるとともに、「自分のサッカー」という言葉の意味をつかんだ円堂。世界の大舞台で自分たちの力が試される期待と不安に、イナズマジャパンの面々はいてもたってもいられない。試合の行われるウミヘビスタジアムに向かった彼らを待ちかまえていたのは、スタンドを埋め尽くすナイツオブクィーンのサポーターと、余裕たっぷりの表情のエドガーたち。負けられない気持ちで試合に臨むも、まるで動きを読まれているかのようにパスをカットされ、なかなか思い通りの攻撃をさせてもらえない。そしてついに、親睦会で円堂が防ぎきれなかったエドガーの必殺技、エクスカリバーがゴールに向けて放たれる･･････。

ナイツオブクィーンの必殺タクティクス「アブソリュートナイツ」を打ち破ったものの、ゴール前から放たれた最強のエクスカリバーの威力に、壁山が倒れてしまう。何度もやられたら悔しいから、という壁山の言葉を受けてフィールドに立ったのは染岡。自分たちも仲間の想いを背負って戦っている。激しい競り合いと読み合いの末、奪い取ったボールは染岡に繋がれ、新必殺技、「ドラゴンスレイヤー」がゴールに突き刺さる。同点となった局面で、ナイツオブクィーンは即座にメンバーチェンジ。中央に集中した新たな必殺タクティクス「無敵の槍」でイナズマジャパンを切り崩し、エドガーの必殺技、パラディンストライクでゴールを奪い取る。前半を終えた円堂の前に、再び赤い帽子の男が現れ･･････。

新必殺技「イジゲン・ザ・ハンド」で初戦のナイツオブクィーンを破ったイナズマジャパン。次の対戦相手は、鉄壁の守りを誇るアルゼンチン代表ジ・エンパイア。その対策を練る前に、１日の休息が与えられた円堂たちは、思い思いにライオコット島を楽しむ。そんな中、立向居はひとり練習に打ち込んでいた。新たな必殺技をみずから編み出した円堂の姿に、自分も円堂の真似ではない、自分だけの必殺技を作りださなくてはイナズマジャパンのゴールが守れないと感じていたのだ。翌日の練習後も、ひとり特訓を続ける立向居。その姿を見た春奈と壁山たち１年生ディフェンダーは、一緒に立向居の必殺技を編み出そうと、みんなで特訓を始めることに。1年生だけの秘密の朝練の中、立向居は･･････。

鬼道と佐久間は、不動がある人物と会っている姿を見かける。背の高い金髪のその人物は、帝国学園の元総帥監督、影山によく似ていた。誰と会っていたのかと問い詰める鬼道に、お前たちには関係のないことだ、とはぐらかす不動。相手は本当に影山なのか、不動は彼と手を組むつもりなのか。帝国学園時代の影山を、そして彼のゆがんだサッカーへの想いを知る鬼道は、真偽を確かめるべく、佐久間とともに街中を探し回る。過去の戦いのように、影山がフットボールフロンティア・インターナショナルにかかわっているのなら、円堂たちに危険が及ぶかもしれない･･････。一方、壁山たち１年生と必殺技の特訓に全力を注いでいた立向居は、その手がかりをつかみかけていた。

それぞれに影山への手掛かりを得て、彼のもとへ向かう鬼道、佐久間、不動。練習に集中できない鬼道を心配していた円堂は、バスに乗り込む彼らを見て後を追う。鬼道の口からライオコット島に影山がいることを聞いた円堂は、影山の野望を止めるべく、鬼道たちとともにイタリアエリアへと向かう。一方、イタリア代表オルフェウスのもとに、金髪の男が姿を現す。ミスターＫと名乗るその男は、新監督として、オルフェウスのメンバーを代表から外し、自分が率いるチームＫをイタリア代表として大会に出場させると宣言。納得のいかないフィディオたちに、ミスターＫは試合を行い、勝った方を代表チームとするチャンスを与える。しかし、オルフェウスの面々は事故に巻き込まれ、次々とケガをしてしまう･･････。

影山とミスターＫの関係を疑う鬼道。円堂たちは、ケガでメンバーの足りなくなったオルフェウスを助け、代表決定戦に出ることを決意する。日本人の力を借りるわけにはいかないと一度は断られたものの、世界の舞台で強いライバルたちと戦いたいという円堂のアツい想いを受けて、オルフェウスの面々も協力を受け入れる。ついに始まるイタリア代表決定戦。円堂たちの前には鬼道そっくりの選手、チームＫの司令塔、デモーニオ・ストラーダが立ちふさがる。姿だけでなく、そのプレイスタイルまでが鬼道そっくりなデモーニオ。さらに、チームＫは帝国学園そのものの動きを見せる。そのプレイに動揺してしまった鬼道は、自分が影山から逃れられないのではないかと思い始め･･････。

デモーニオの必殺技「皇帝ペンギンＸ」にゴールを奪われ、前半を１対０で折り返したオルフェウス。「皇帝ペンギン１号」をしのぐ必殺技を持つ自分こそが究極だというデモーニオを前に、鬼道の動きは精彩を欠き、代わって指示を出す不動には周りがついてこない。さらにはチームのエース、フィディオを抜いたデモーニオから、再び皇帝ペンギンＸが放たれる。「怒りの鉄槌」を破られた円堂は、「真熱血パンチ」で辛うじてシュートを防ぐものの満身創痍。それでもみずからドリブルでチームKのゴールへと攻め入る円堂の姿に、鬼道、佐久間、そしてフィディオが息を吹き返す。不動や他のチームメイトとも連携がかみ合いはじめ、ついに同点に追いついたオルフェウスは･･････。

鬼道と不動が秘密裏に特訓していた連携必殺技に、佐久間が加わった「皇帝ペンギン３号」でイタリア代表の座を勝ち取ったオルフェウス。しかし、影山の企みにより、イナズマジャパンとジ・エンパイアとの対戦が１日繰り上げられていた。試合会場へと急ぐ円堂たち。さらに同じ頃、久遠監督と響木も大会本部に呼び出しを受けて、足止めを受けていた。キャプテンである円堂と司令塔の鬼道、さらに監督を欠いたまま、イナズマジャパンは試合開始を迎えることに。不安を抱えたイレブンに、豪炎寺が、綱海が、風丸が檄を飛ばす。しかし、これまで失点０という鉄壁のディフェンスを誇るジ・エンパイアに果敢に攻撃を繰り返すが、ことごとく跳ね返され･･････。

相手ディフェンスの前に攻撃のペースは握れず、防戦一方のイナズマジャパン。ジ・エンパイアの怒濤の攻撃に「ムゲン・ザ・ハンド」を破られた立向居は、未完成の必殺技「魔王・ザ・ハンド」でシュートを防ごうとするも、成功しない。攻撃の糸口をつかめないまま、要である風丸が負傷で交代。追加点を入れられそうになったまさにその時、飛鷹の言葉によって覚悟を決めた立向居が、ついに魔王・ザ・ハンドを完成させ、ジ・エンパイアの必殺シュートを受け止める。その様子をテレビを通じて見ていた円堂たちは、これなら後半も戦い抜けると喜ぶが、大会本部にいる久遠監督の表情は厳しいままだった。そして後半戦。ジ・エンパイアの必殺タクティクス、「アンデスの蟻地獄」が発動する･･････。

激闘を繰り広げた、ジ・エンパイアとの試合で、立向居の魔王・ザ・ハンド、そして、豪炎寺、ヒロト、虎丸のグランドファイアという新必殺技、また、なによりもチームとしての一体感と自信を付けたイナズマジャパン。予選リーグを突破するには、もう１敗もできない状況ではあったが、ケガから復帰した吹雪が加わって、さらに意気をあげていた。一方、オルフェウスはイギリス代表ナイツオブクィーンとの対戦を迎えていた。ミスターＫの監督就任にいまだ納得できないオルフェウスのメンバーは、彼の指示は必要ないと突き放すが、必殺タクティクス「無敵の槍」を前に反撃の糸口が見えない。しかし後半、ミスターＫによるフォーメーション変更が功を奏し、試合の流れが変わる。

次の対戦相手となるアメリカ代表ユニコーン。かつてのチームメイトである一之瀬と土門が所属するこのチームとの戦いを前に、イナズマジャパンの面々はテレビでふたりの活躍を目の当たりにする。レベルアップしたふたりの活躍に喜びながらも、一之瀬の様子に違和感を覚える円堂。一方、一之瀬に呼び出され、大会後にプロユースに入ると告げられた秋も、彼の態度に違和感を感じていた。ひとり、アメリカチームの宿舎を訪れた彼女は、土門に一之瀬の不在を告げられる。押し寄せる不安から、土門を問い詰める秋。しかし土門は、目をそらして、何も変わりはないと答えるだけだった。実は、一之瀬は重大な秘密を抱えており、土門もそれを誰にも言えずにいて･･････。

ついに始まったイナズマジャパンとアメリカ代表ユニコーンとの対戦。開始早々、一之瀬の必殺技「ペガサスショット」が円堂の「イジゲン・ザ・ハンド」を打ち破り、ユニコーンが先制点を挙げる。一之瀬だけでなく、土門もディフェンスで豪炎寺のシュートを防ぐ活躍を見せる。この試合には絶対に勝つというふたりの気迫がユニコーンを盛り上げ、円堂たちにも負けられないという闘志をみなぎらせ、試合は激しさを増していく。過去に一度乗り越えたはずの事故の影響が、彼から再びサッカーを取り上げようとしていることに、秋は胸を痛めながらも見守るしかない。出会った時から円堂との本気の対戦を望んでいた一之瀬は、激しい気迫で攻撃を繰り返す･･････。

吹雪と風丸の連携必殺技、「ザ・ハリケーン」で同点に追いついたイナズマジャパン。ハーフタイムに一之瀬と秋の会話を聞いてしまった円堂は、彼の試合にかける覚悟を受け止め、全力で最高の戦いをすると誓う。そして後半。開始早々、一之瀬のセンタリングからの「ユニコーンブースト」により、追加点を挙げるユニコーン。再び攻め上がるユニコーンに、円堂がゴールを飛び出し、シュートを打たせない。鬼気迫る一之瀬、円堂の全力に全力で応えるプレイに、イナズマジャパンの面々も燃え上がる。綱海の新必殺技、「ザ・チューブ」でコーナーキックを直接ゴールにねじ込んで同点。対するユニコーンは、必殺タクティクス、「ローリングサンダー」を繰り出して対抗する･･････。

夜中に宿舎の廊下でカッパを見た！そんな信じがたい円堂の話に、朝の食堂は微妙な空気に包まれる。空想上の動物であるカッパが、こんなところにいるはずがない。きっと何かと見間違えたに違いないと、朝の練習に出かけるイナズマジャパン。予選リーグ最後の試合となる、イタリア代表オルフェウスとの対戦に向けて、気合十分に練習を始める。その様子を陰から見つめる目があるとも知らず･･････。午前中の練習が終わったあと、今の実力では彼らに対抗できないと、ひとり対オルフェウスの対策を練るヒロト。森の中で練習するうちに、何かの気配に気づく。木陰から彼を見つめていたカッパによく似た少年は、亀崎河童と名乗る。そしてひょんなことから、彼とサッカーをすることに･･････。

世界の強豪相手に活躍するイナズマジャパンに、日本の仲間たちから手紙が届く。今はチームを離れている栗松、緑川、そしてネオジャパンの砂木沼･･････。それぞれの想いがこもった激励に、イナズマジャパンの面々も、やる気を倍増させて練習に臨む。そんな中、ひとり虎丸だけは沈み込んだ様子。まったく調子があがらない彼は、なにかにいらだつように周囲に八つ当たりした挙げ句、飛び出して行ってしまう。見かねた円堂に、飛鷹が自分に任せてくれと後を追う。彼に過去の自分の姿を重ねた飛鷹は、八つ当たりはよくないと虎丸を諭し、ドリブル勝負を挑む。サッカーを始めて日の浅い飛鷹に自分が負けるわけはない。虎丸は勝負を受けるが･･････。

予選リーグ最後の試合となるイタリア戦を前に、気合いの入るイナズマジャパン。選手たちに個別ドリンクを用意したり栄養管理をしたりと、すっかりマネージャーが板についてきた冬花に、選手たちは大喜び。円堂も、冬花はこれからも大事な仲間のひとりだと感謝の声をかけつつ、今の彼女なら大丈夫だと確信していた。そんな折、予選リーググループＢのスペイン代表、レッドマタドールとの練習試合が行われることに。確実に決勝トーナメントに進むには残り１試合何としても勝たなければいけないという同じ境遇のチーム同士、最終調整を兼ねた激しい試合は引き分けに。健闘をたたえ合い、決勝トーナメントでの再会を約束する姿に感動したと、興奮気味に円堂に語る冬花は、突然、倒れてしまい･･････。

イタリア代表オルフェウス戦の勝利を目指し、最後の練習に力の入るイナズマジャパン。しかし鬼道は、日本代表を破壊するというミスターＫの言葉に、焦りを隠せない。 一方、オルフェウスは、ミスターＫがイナズマジャパン対策として編み出した必殺タクティクス、「カテナチオカウンター」を習得すべく、必死の特訓を繰り返していた。こんなことでは習得は無理だと練習場を後にするミスターＫに、選手たちはこんな練習は無駄だと怒りをあらわにする。ひとり、彼の行動には意味があるはずだというフィディオの元に、小包が届く。その中に入っていたDVDを観ると、古い映像――日本対韓国戦での、華麗な日本選手のプレイが記録されており･･････。

豪炎寺、吹雪の連携必殺技でオルフェウスから先制ゴールを奪ったイナズマジャパン。一方のオルフェウスは、ミスターＫの采配を信じるフェディオと、自分たちの力で勝とうとする他の選手との気持ちがバラバラのまま。それに気付いた鬼道は、絶妙なゲームメイクで試合を支配する。ノーマークの豪炎寺にボールが渡り、あわや追加点となったその時、なんとかインターセプトするフィディオ。そして彼は、「カテナチオカウンター」を完成させることが必要であり、自分はその究極のサッカーが見てみたいと、仲間たちと説得する。フィディオの真剣な言葉に、５分だけ彼を信じようという仲間たち。ゲームの中で「カテナチオカウンター」を完成させようとするフィディオは･･････。

フィディオの言葉の元にひとつとなり、必殺タクティクス・カテナチオカウンターを完成させたオルフェウス。イナズマジャパンの苦戦は続き、果敢に攻める鬼道もフィディオの鮮やかなステップの前にボールを奪われてしまう。イヤなムードを断ち切るため虎丸を投入するもカテナチオカウンターに防がれ、かろうじてシュートを放ってもブラージの「コロッセオガード」に防がれる。そしてついに、フィディオの必殺技「オーディンソード」が、円堂の「イジゲン・ザ・ハンド」を打ち破り、ジャパンゴールに突き刺さる。逆転を許し、動揺を隠しきれない仲間たち。そんな中、フィディオの動きが鬼道のプレイとよく似ていることに気付いた豪炎寺は、それを突破口にカテナチオカウンターを打破しようとする。

いよいよゲームは後半戦へ。カテナチオカウンターを破って同点に追いつき、勢いに乗るイナズマジャパンに対して、オルフェウスは帰ってきた正キャプテンを投入する。チームの結束とキャプテンの復帰、ミスターＫの戦術がそろった最強のオルフェウスがジャパンゴールを脅かす。正キャプテンの必殺技でオルフェウスは再び勝ち越し。一度は破ったはずのカテナチオカウンターも、正キャプテンの加入によりさらに進化してボールの行く手を阻む。残り時間も少なくなり、遠のいていく勝利に焦りを感じ始める鬼道。しかし、追いつめられた状況で、彼は大切なあることに気づく。一方、ピッチの外ではオルフェウスの監督・ミスターＫが、不可解な動きを見せていた･･････。

予選全試合を終えて、自力での決勝トーナメント進出が不可能になったイナズマジャパン。チームの運命は、ヤマネコスタジアムで行われているアメリカ対アルゼンチン戦の結果に委ねられた。一之瀬を欠くユニコーンは、ジ・エンパイアの堅い守りの前になかなかゴールを割ることができない。接戦の末、一之瀬の待つアメリカに帰国する土門を見送る円堂たち。そこに夏未が現れ、あるものの到着を待っていると言う。イナズマジェットから出てきた古株が持っていたのは、円堂大介が残した最後のノートだった。そして、そこに書かれていたのは意外にも･･････。

天界と魔界が交わる場所といわれているライオコット島。かつて島では、天界と魔界の民が長い戦いを繰り広げていた。いつ果てるともしれない戦いを終わらせるため、人間のスポーツ・サッカーで勝負し勝利した天界の民は、魔界のリーダーである魔王を封印したという。そんないわくつきの「伝承の鍵」というブレスレットを露天商からタダでもらったリカと塔子。しかしリカと春奈の腕からブレスレットがはずれなくなってしまう。そのうち何とかなるだろうと、円堂たちは練習を再開。そこにフィディオ、マークとディランに、テレス、エドガーが現れ、互いの健闘を称えあい、紅白戦を始めることに。試合を開始したその時、雷鳴が轟き、雲が渦を巻く。ライオコット島に、何かが起ころうとしていた･･････。

連れ去られたリカと春奈を追って、マグニード山にたどり着いた円堂たち。リカにブレスレットを渡した露天商の老人たちの言葉に従い、天界と魔界の二手に分かれる円堂と鬼道たち。円堂が目指すヘブンズガーデンには、リカが軟禁されていた。豪勢な朝食に気を良くするリカだったが、天界の民・セインたちは、復活した魔王を封印するため、彼女を花嫁としてささげようとしていた。リカを魔王の花嫁になどしないと言う円堂たちに、セインは自分たちとの力の差を思い知らせるため、サッカーで勝負をつけようと提案する。絶対に負けられない円堂たち。しかし、セインたちの信じられない攻撃の前に、「イジゲン・ザ・ハンド」もあっさり破られてしまい･･････。

魔界の民にさらわれた春奈を連れ戻しに向かう鬼道たち。地下深くのデモンズゲートで、黒いウェディングドレスを着せられた春奈を発見するが、彼らの前に魔界の戦士・デスタを筆頭とした「魔界軍団Ｚ」が立ちはだかる。人間が魔界の者に挑む方法はただひとつ。古の掟に従い、サッカーで勝負すること。負ければ春奈は魔王の生贄として魂を食われてしまう。春奈を奪い返すべく試合に挑む鬼道たちだったが、試合開始直後、デスタの不可思議な動きに翻弄され、瞬く間に先制点を奪われる。あまりの出来事に息を呑む鬼道たち。不動、飛鷹が果敢に攻め込むが、シュートはゴールキーパー・アスタロスの必殺技にあっさり止められてしまう。そしてデスタの号令の元、魔界軍団Ｚの総攻撃が始まり･･････。

ついに復活してしまった魔王。その正体は、魔界軍団Ｚとセインたち天空の使徒が合体した「ダークエンジェル」だった。円堂たちと戦い、魂でぶつかり合うサッカーの素晴らしさに気づいたセインたちはもういない。悪魔に意識を支配され彼らは、より完璧な魔王となるべく、円堂たちの魂を奪うため勝負を挑んでくる。動けるのは双方ともに11人だけ。選手交代なしのデスゲームが始まる。一瞬にして鬼道や不動を抜き去り、デスタとセインによる必殺技、「シャドウ・レイ」が「イジゲン・ザ・ハンド」を撃ち抜く。ダークエンジェルの怒濤の攻撃に、守りを固めようとするフォワード陣。しかし、不動は彼らを前線に追い返す。ボロボロになりながらも、不動は逆襲の策を練っていた。

ＦＦＩ予選グループＢの最終戦ブラジル対フランスは、ブラジル代表ザ・キングダムの圧勝に終わった。必殺技「ストライクサンバ」を操るロニージョは、ブラジル史上最高の選手とも呼ばれ、現在、得点王争いのトップに立っていた。ザ・キングダムが次の対戦相手に決まり、緊張するイナズマジャパンのメンバー達。しかし、円堂は強敵との試合に胸が高鳴っていた。練習にも俄然気合いが入る円堂の元に、突然、ロニージョ本人が現れ、次の試合に負けてくれと告げる。戸惑いながらも、ロニージョの様子がおかしいことに気付いた円堂は、シュートを撃てと言う。そのパワーは恐るべきもので、八百長など必要ないと思われた。疑問に感じた円堂は、仲間たちにこのことを相談するが･･････。

ロニージョたちを救うため、ガルシルド邸に忍び込んだ円堂たち。持ち帰ったデータの中には、なんとガルシルドが世界征服を企んでいる証拠が記されていた。参加各国をいがみ合わせ戦争を引き起こすためにＦＦＩを開催し、サッカーを戦争の道具に利用しようとしているガルシルドに、怒りを覚える円堂たち。証拠を警察に持ち込めば、ガルシルドは確実に逮捕される。恐ろしい企みを止めるため、そしてロニージョたちを救うために、響木はデータを手に警察に向かう。このことを知らせるため、円堂たちはブラジルエリアへ。決勝トーナメントで本気の戦い、自分たちのサッカーができると喜ぶロニージョたち。しかし、最高の戦いを約束して戻ってきた円堂を、響木が何者かに襲われたという知らせが待っていた･･････。

決勝トーナメント第１試合のスタジアムに現れたガルシルド。彼が世界征服を企んでいる証拠は、警察にまで手を回しもみ消されていたのだ。キックオフ直後から、何かに取りつかれたようにプレイするロニージョ。チームの仲間ですら困惑する彼の姿の裏には、ガルシルドによって施された、ある恐ろしいプログラムが関係していた。驚異的なプレイでイナズマジャパンを寄せ付けないばかりか、仲間との連携プレイすらしないロニージョは、ひとりゴールへと切り込んでいく。その鬼気迫るプレイに不審を感じたチームメイトに、プログラムを施されたことを気付かれる。自分が犠牲になれば家族と仲間を助けられると告げるロニージョ。そして、ザ・キングダムはある必殺タクティクスの使用を決意する･･････。

ガルシルドは逮捕され、ザ・キングダムの監督は交代するも、彼の残した「家族たちはどうなると思う？」という言葉に、心の晴れないロニージョたち。一方、前半はザ・キングダムの必殺タクティクス「アマゾンリバーウェーブ」の前に手も足も出なかったイナズマジャパンだったが、手術を受けている響木のためにも勝利を誓い、そして本気のロニージョたちと戦える喜びで湧き上がる。しかし、後半が始まってもザ・キングダムのプレイは、前半と変わらぬチームプレイ。ガルシルドの逮捕で仕事を失うだろう家族たちを心配して、実力が出せないでいたのだ。そんな彼らも、土方のひとことで目を覚ます。自分たちのサッカーを取り戻したロニージョたちは、個人技を織り交ぜた見違えるようなプレイで瞬く間に逆転する･･････。

死力を尽くした戦いの末、ついに決勝戦へとコマを進めたイナズマジャパン。響木の手術も成功し、すべてがうまくいったかに思われたが、連行中のガルシルドが部下の手を借りて逃走していた。一方、オルフェウス対コトアール代表・リトルギガントの一戦が開始される。決勝戦でもう一度フィディオたちと戦いたいという円堂の想いをよそに、試合はリトルギガントの一方的な勝利に終わっていた。「カテナチオカウンター」をはじめとしたすべての戦術を完璧に分析されたオルフェウスは、必殺技すら使わない相手に成す術もなかったという。フィディオから試合の様子を聞いた円堂の前に、以前出会った赤い帽子の男とロココをはじめとするリトルギガントの面々、そして円堂をよく知る人物が姿を現し･･････。

響木の見舞いに来たイナズマジャパンの前に、姿を現した夏未。オルフェウスを破った分析能力は、彼女のものだったのだ。驚く間もなく、コトアールエリアが正体不明の者たちに襲われているとの知らせが入る。直ちに現場に向かう円堂たち。変装した襲撃者たちの正体は、ガルシルドの作った私設サッカーチーム、チーム・ガルシルドであった。ガルシルドの口から明かされる、リトルギガントの監督である赤い帽子の男の正体。影山を操り、さまざまな悪事を働いてきたガルシルドは、彼と彼のサッカーそのものを葬り去ると宣言する。サッカーを悪事に利用し、汚す奴は許せない。円堂たちは、ケガをしたロココたちの代わりにガルシルドの挑戦を受けることに･･････。

デモーニオやロニージョを実験台にして完成させたＲＨプログラム。究極の強化人間プレイヤーたちで作られたチーム・ガルシルドを相手に苦戦するイナズマジャパン。スピード、フィジカル、テクニックすべての面で圧倒され、円堂の「真イジゲン・ザ・ハンド」ですらシュートを防げない。１対１でダメならとばかり、必殺タクティクス「デュアルタイフーン」でシュートまで持ち込むが、虎丸の「グラディウスアーチ」までも止められてしまう。大介の助言で何かをつかんだかに見えた円堂だったが、チーム・ガルシルドの必殺シュートはまたも止められず、追加点を許してしまう。そんな中、夏未は完璧と思われるチーム・ガルシルドの「穴」を見つけるべく、試合を見つめていた･･････

夏未の作戦によってイナズマジャパンはチーム・ガルシルドとの戦いを終え、ガルシルドは国際警察に逮捕された。響木は意識を取り戻し、円堂と大介は再会を喜び合う。そして大介の口から明かされる、ガルシルドの悪事を暴くための戦いと、コトアールでの生活。円堂は、自分がここまで来られたのは、大介の存在があったからこそだと胸の内を語る。サッカーを愛する者同士、決勝戦で、最高の戦いをしようと誓い合うふたり。そして大介は、最高のイナズマジャパンと戦うため、夏未にイナズマジャパンに戻り、チームオペレータとして力を尽くせと告げる。決意を固めた夏未をチームに迎え、イナズマジャパンは最強のチームとなるべく決勝戦に向けて始動する･･････。

ロココの実力を目の当たりにして、負けられない気持ちをより強くした円堂。新たな必殺技を生み出すべく、今まで以上に気合の入った特訓を続ける彼のもとを、フィディオをはじめオルフェウスのメンバーが訪れる。決勝戦で再び対戦しようと交わした約束を果たせずにすまないと言うフィディオに、円堂は大介、ロココとの関係を語り、絶対に勝ちたい相手だと闘志を燃やす。そんな円堂に、決勝戦を前にリトルギガントと戦ってみたくはないかと問いかけるフィディオ。オルフェウスの面々は、リトルギガントの戦い方を伝えるべく、イナズマジャパンの練習試合の相手をしにきたのだ。前半とまるで違う後半の動き、そして相手の人数が倍になったかのような動きとスピード。フィディオたちの伝えるリトルギガントの戦い方に、円堂たちは･･････。

フィディオたちとの練習により、新たな必殺技の手ごたえを感じとった円堂たち。各々が対リトルギガント戦への糸口をつかみ、意気上がるイナズマジャパンのもとに、日本に残った雷門中の仲間たちからビデオレターが届く。代表選手を数多く送り出したこともあり、入部希望者の絶えない部の様子に加えて、新しく作られた部室などの映像に驚きを隠せない円堂たち。その姿に、他のメンバーもサッカーへの想いに胸を熱くする。そして、豪炎寺と想い出を語る円堂の口から、７人で始まる前の雷門中サッカー部のこと、彼がサッカーを始めたきっかけが語られる。じいちゃんのノートを目にした時の衝撃、初めてボールを蹴った日の出来事、そして、円堂とアキのふたりで始まった雷門中サッカー部は――。

ＦＦＩ決勝戦へと勝ち上がったのは、日本代表・イナズマジャパンと、コトアール代表・リトルギガント。両チームともダークホースとして大会に波乱を巻き起こしてきただけに、なにかが起きるに違いないという期待に溢れた対戦となっていた。イナズマジャパンの面々は、新たな必殺技への手ごたえを得て、朝からひとり練習をしていた円堂をはじめ、世界一をかけた戦いに心を昂ぶらせ、気合十分に決勝戦の朝を迎える。その姿に、ともに戦う気持ちを新たにする監督の久遠、冬花をはじめとするマネージャーたち、そして響木。それぞれが困難を乗り越えてたどり着いたこの日。途中で代表を離脱した仲間たちや代表に選ばれなかった多くの選手たちの想いを胸に、ついに決勝戦のフィールドに立つ･･････。

今大会で初めて必殺技を見せたリトルギガントに先制点を許してしまうイナズマジャパン。ひるまず反撃するも、染岡、ヒロト、豪炎寺の必殺シュートは全て、ロココの必殺技に防がれてしまう。さらに、高い身体能力を武器に攻め込むリトルギガントに、何度もゴールを脅かされる円堂。ゴッドキャッチはいまだ完成せず、仲間のフォローでなんとか失点を防ぐ状況が続く。ついに染岡が倒れ、代わりに虎丸がピッチに入り、久遠からの伝言を伝える。それは、円堂がゴッドキャッチを完成させるまで、全員でゴールを守るという、思い切った作戦であった。円堂を中心にまとまり、100％以上の力を発揮することで勝ち抜いてきたイナズマジャパン。監督の信頼を受け、決意を新たにした円堂は、ついに･･････。

試合中に常に進化し続けるイナズマジャパン。円堂を中心に円で繋がった彼らのサッカーが、最強の点が集まったリトルギガントのサッカーを破って、ついに同点に追いつく。しかし、ひるむことなく、むしろ強敵との戦いに興奮を隠せないリトルギガントは、戦術を変えて 後半戦に臨む。徹底的なマークで相手にボールを渡さないイナズマジャパン。しかし、勝ちたいという気持ちがリトルギガントを変える。彼らの想いがロココへとボールを繋ぎ、ついにロココの必殺シュートが放たれゴールを奪う。ライバルを得たことで十分に強かったリトルギガントが、さらに成長を遂げたのだ。負けじと進化を続けるイナズマジャパンの面々。双方譲らぬ戦いは続き･･････。

「胸の重りを外せ。」その大介の言葉に、リトルギガントのプレイがさらに活気づく。さらに進化したロココの必殺シュートをかろうじて防いだ円堂だったが、チームプレイを完成させたリトルギガントに防戦一方。イナズマジャパンというライバルを得て、究極の進化を遂げた彼らを前に、ついに久遠監督が動く。彼の出した最後の指示に、力強く頷く円堂たち。怒濤のようなリトルギガントの攻撃にくじけず、必死でボールを追うイナズマジャパン。しかし彼らの顔には楽しげな笑みが浮かんでいた。選手だけじゃない、監督も、今ここにいない仲間たちも一緒に戦っている。その想いが実り、ついにチャンスをつかんだかと思われたその時、ボールはロココに奪われ、必殺シュートが放たれる･･････。

激戦の末、幕を閉じたＦＦＩ。帰国したイナズマジャパンのメンバーはそれぞれ故郷へと帰って行き、それぞれが大きな歓声で迎えられ、そして、普通の生活へと戻っていった。時は流れて、円堂たち雷門イレブンは３年間の中学時代最後の日を迎える。祖父の大介は、相変わらずどこかの国でサッカーを教えているという。円堂は卒業式と、そのあとに待ち受けるあるイベントが楽しみでしょうがない。今やＦＦ全国大会三連覇を目指すまでになった雷門中サッカー部。河川敷、雷門中のグラウンドと、運命的な出会いの場所を巡りながら、想い出を語りあい、友情を確かめ合う円堂たち。彼らの姿をうらやましそうに眺める虎丸をはじめとした後輩たち。それぞれの想いを胸に、卒業式が始まる･･････。

夏未の提案で卒業式のあとに行われることになった、雷門中サッカー部の壮行試合。佐久間や源田たち、帝国学園の卒業生たちも見学に訪れる中、雷門中サッカー部の始まりとなった11人と、のちに仲間となり、ともに戦ってきた11人とに分かれた、雷門イレブン同士の夢の対決が始まる。想い出をかみしめるように互いの必殺技をぶつけ合い、互いの成長を確かめ合う雷門イレブン。円堂たち卒業生組の気合と技術に勝るとも劣らない、残された栗松をはじめとする、これからの雷門中サッカー部を支える面々の成長。そして、彼らのライバルとして立ちはだかるだろう、立向居たちの奮闘。どちらも譲らぬ一進一退の攻防の中、一同は、それぞれの将来に想いをはせ･･････。

イナズマジャパンが世界一となってから10年。いまやサッカー名門校となった雷門中学に、今年も続々と新入生たちがやってきた。その中のひとり、松風天馬は今日から憧れの雷門中学でサッカーができると、大喜びで登校する。入学式を待ちきれず、期待に胸を膨らませ早速サッカー部の練習場を見にいくことに。しかし、そこで待ち受けていたのは、グラウンドに倒れ伏しているサッカー部員たちと、学生服を身にまとったあるひとりの謎の少年だった。「雷門サッカー部は破壊した。サッカーなんていらない」と告げるその少年と、天馬は雷門サッカー部の存続を賭けた勝負をすることに。しかし、彼のテクニックとパワーを前に、天馬は翻弄されるだけで……。

謎の少年・剣城京介から何とかボールを奪った天馬であったが、天馬に向けて剣城から強烈なシュートが放たれる。しかし、そのシュートはどこからともなく飛んできたボールにはじかれる。ボールが蹴られたその先にいたのは、雷門サッカー部キャプテン・神童拓人と、雷門一軍イレブンだった。彼らに向け不敵に微笑む剣城は、自分が率いる「黒の騎士団」こそが、新たに雷門イレブンとなるのだと告げる。フィフスセクターという組織から送り込まれたという彼らは、雷門イレブンの座を賭けて、神童たちに試合を挑む。黒の騎士団相手に全く手も足も出ず、剣城の必殺技によって次々とゴールを破られる雷門イレブン。そんな危機的状況に、監督の久遠は試合を何とかするのは選手だと告げ、天馬を試すため、選手として試合に出るよう指示を出す……。

サッカープレイヤーたちの間で噂され、気の力が極まったとき、その姿がカタチとなって現れるという「化身」――伝説とも言われる、その化身を出現させた剣城。天馬の想いに目を覚ましたキャプテン・神童も、それに呼応するかのように目覚めた力で剣城に対抗する。ふたりが激しくぶつかり合おうとしたその時、突然試合中止が告げられる。今回は見逃すと言い残し、去っていく黒の騎士団。残されたのは破壊された旧サッカー部部室と、フィフスセクターに目を付けられたことで、部員たちに走った動揺と不安だけであった。その状況下、退部者が続出。そんな中、入部希望を伝える天馬たちに、神童は……。

突然、雷門サッカー部に入部することになった剣城。特例として入部テストも免除された彼に、神童たちは納得がいかない。これから雷門サッカー部をどうやって守っていくか、ひとり苦悩する神童。管理されたサッカーに複雑な想いを抱えていた先輩たちに未来を託され、キャプテンになったはずの自分が、何もできずにいる……。一方、入部テストを前に胸躍らせる天馬と信助は、朝早くから特訓に精を出し、練習に夢中のあまり遅刻してしまう始末。昼休みも食事をとる暇も惜しんで練習する彼らの姿を、サッカー部員たちはさまざまな想いを胸に見ていた。そのひとり、剣城の視線を受けた天馬は、サッカー部に入るという自分の想いをぶつけるが、剣城は相手にもせず「好きにしろ」と言うだけで……。

最後まであきらめずにボールを追い続け、見事、入部テストに合格した天馬と信助。授業が終わるのも待ちきれない様子で、放課後になるや部室へと向かったふたりを待っていたのは、微妙な空気を漂わす先輩たちの姿であった。憧れのファーストチームのユニフォームを手渡され、練習に参加する天馬たち。先輩たちのパワー、テクニック、どれもが高いレベルで展開されるプレイに驚嘆しつつ、自分たちも彼らのプレイについていけるように実力を付けようと固く決意する。一方その頃、久遠監督は理事長から次の試合のことが伝えられる。相手は最近、力をつけてきた栄都学園。そして、フィフスセクターから送られてきた書類には、驚くべき内容が書かれていた……。

試合開始早々栄都学園にゴールを許した雷門中。まだ１点と気合いを入れ直す天馬と信助だったが、勢いづく栄都学園の攻撃に、さらに追加点を許してしまう。「あの程度の必殺技に、三国先輩が２度もゴールを奪われるはずがない」そんな想いをよそに、神童たちの精彩を欠いたプレイは続き、リードを奪われたまま前半が終了する。「なぜ本気で戦わないのか、このまま負けてしまってもいいのか」という疑問をぶつける天馬に、春奈の口からある真実が告げられる。 それに従わねばサッカーを続けることができない。そんな神童たちの無念の言葉が、天馬の胸に突き刺さる。やりきれない思いを抱えたまま、後半開始のホイッスルがなり……。

フィフスセクターからの指示を守らなかった責任を取らされ、監督を解任されてしまった久遠。彼は天馬に新しい監督のもとで頑張れという言葉を残して雷門中学を去っていく。信頼する監督を失い、キャプテンの神童は姿を見せない。すっかり意気消沈し、まったく練習に身が入らない雷門中サッカー部。そんな彼らの前に現れた新監督は、あの円堂守であった。さらに彼は、試合に勝つための練習をすると宣言。フィフスセクターから派遣された監督らしからぬその発言に、雷門中のメンバーは危険なにおいを感じていた。そして放課後、練習場所に指定された河川敷に現れたのは、円堂新監督の元での練習に心躍らせる天馬と信助のふたりだけで……。

中学サッカー界日本一を決めるホーリーロード。昨年の決勝戦、雷門中学対木戸川清修中学の試合を映像で見た天馬と信助は、「本気」のプレイが繰り広げられた試合に興奮していた。フィフスセクターが管理する中でも、結果が決められておらず、全力でプレイできる試合があるのだという。そして今年のホーリーロードに向けて、練習が開始された。河川敷の練習でともに戦う仲間を確認しあったメンバーがグラウンドに集まる。しかし、キャプテンの神童だけは練習に顔を見せなかった。円堂監督もいずれはフィフスセクターに屈してしまう。その思いから神童は、サッカー部を退部すると告げる。一方、円堂監督は、ホーリーロード地区予選第一試合の勝敗指示を伝えられ……。

ホーリーロード地区予選まで残りわずか。少しでも強くなろうと練習に熱が入る天馬たち。しかし、剣城から勝敗指示の内容を聞かされていた神童は、退部こそ取り消したものの、自分がどうすべきか決められないでいた。そんな中、円堂監督から一回戦・天河原中戦のスタメンと、予想だにしない試合の方針が告げられる。そんなことをしたらサッカー部が潰されてしまうと動揺するメンバーたちは、監督についていけないと次々に部室を後にする。練習もままならず落ち込む天馬の姿を見かけた三国は、彼を自宅に誘い、ドリブルだけでなくパスの練習もしておけとアドバイスをする。そして、思い切りサッカーのできない苦しい胸の内を打ち明け……。

ついに始まったホーリーロード地区予選１回戦。フィフスセクターの勝敗指示に逆らった神童は、必殺シュートを放ち、天河原中から先制ゴールを奪う。この試合に勝利すると宣言した神童だったが、他の雷門中イレブンは勝敗指示を気にして、彼の指示に従おうとしない。それに追い打ちをかけるように天河原中はラフプレーで試合の主導権を握っていく。天馬たちは満身創痍になりながらも諦めずに立ち向かうものの、化身を出現させた天河原中ＭＦの隼総の必殺シュートでゴールを奪われ、同点となってしまう。化身を思いのままに操れない神童を笑う隼総。そしてお前ごときに自分のシュートは止められないという彼のその言葉に、三国は……。

ホーリーロード地区予選１回戦を勝ち抜き、盛り上がる天馬たち。しかし、フィフスセクターに逆らって勝利を得た代償に廃部にされてしまうかもしれない。そんな恐れから、雷門中サッカー部は真っ二つに割れていた。自分たちのサッカーを貫くと決めた天馬と信助、神童、三国。今まで通りフィフスセクターに従って、自分たちのサッカーを守ろうとする他のメンバー。相容れない思いを胸に抱えながら、それぞれが別れて練習を始める。一方、剣城はある人物と会う為、意外な場所を訪れていたが、フィフスセクターの聖帝に呼び出される。そして聖帝から告げられた言葉をきっかけに、雷門を潰すことを決意した剣城は、円堂監督に地区予選２回戦に自分を出場させろと告げる･･････。

試合開始早々、万能坂中からボールを奪った剣城が放ったシュートは、なんと雷門中ゴールに突き刺さる。このまま試合が終われば、フィフスセクターの指示に従ったことになる。あきらめるなら今だという倉間に、神童はあくまでも勝利を目指すと宣言。天馬たちと敵陣へと切り込んでいくが、仲間の援護は受けられず、あっさりボールを奪われてしまう。プレイの噛み合わない雷門中に牙をむく万能坂中。剣城と同じく、フィフスセクターから送り込まれたシードを中心に、叩き潰すような荒々しいプレイで雷門中イレブンを次々と打倒していく。ついに神童も倒され、雷門中に動けるプレイヤーはいなくなったかに思われたその時、天馬が立ち上がり･･････。

チームを潰すためなら選手生命を奪うことすら辞さない万能坂中。その様子を目の当たりにした剣城にある感情の変化が現れていた。相変わらずフィフスセクターに逆らえないと、試合に関わろうとしない雷門中のメンバーをよそに、強力なシードを擁する万能坂中に挑む神童たち。瞬く間に追加点を奪われ、数的不利な状況のなか何とか攻めるものの、ことごとく万能坂中にボールを奪われてしまう。攻めに転じた万能坂中によって次々と放たれるシュート。かろうじてゴールは割らせないものの、三国はボロボロになっていき･･････。

想いをひとつに万能坂中を打ち破った雷門イレブン。結果、フィフスセクターの命令に逆うことになった剣城は、病気の兄を盾に再び従うように命じられる。一方、試合で先輩たちの強力な必殺技を見せられ、自分ももっと強くならなければと焦る信助は、自分だけの必殺技を身に着けるべく特訓を開始。得意なジャンプを活かした必殺技をと張り切る彼に天馬も協力する。そして神童たちは、この後も勝ち続けて本当のサッカーを自分たちの手で取り戻すのだと闘志を燃やしていた。しかしフィフスセクターに逆らってサッカーを続けるのは、並大抵のことではない。決意を新たに始められた激しい練習の中で、先輩たちに必死についていこうと食い下がる信助は、ついに必殺技のきっかけをつかむ･･････。

ホーリーロード地区予選Ａブロックの準決勝・青葉学園との戦いを前にした雷門中の元に、衝撃の通達が届く。急遽、ブロック変更が行われ、対戦相手が変わったというのだ。新たな相手は、かつて雷門中と激戦を繰り広げた帝国学園。化身を使う選手を何人も抱えると噂される強豪校と、戦わねばならない雷門イレブン。それでも必ず勝利すると決意した神童は、対抗策として、かつて考え出した必殺タクティクス「アルティメットサンダー」を試してみたいと申し出る。しかし、強力なストライカーが必要なこのタクティクスを、なかなか成功させられない。 一方その頃、円堂は帝国学園の監督となったある意外な人物の名を聞かされ･･････。

試合開始直後、三国がなんとかシュートを止めたものの、これまでの相手とはまったく違う帝国学園のプレッシャーに押される雷門イレブン。必殺タクティクス「アルティメットサンダー」はいまだ完成しておらず、せっかく得たチャンスも、鉄壁のディフェンスの前に潰されてしまう。なんとか「アルティメットサンダー」を放とうとするも、あえなく失敗。渾身の神童の必殺シュートも、相手キーパーにあっさりと止められてしまう。神童を中心に組み立てられたゲームメイクも、その弱点を見透かされ、帝国学園の猛攻の前に防戦一方となってしまう。一方、試合にも出ず、兄の入院する病院を訪れていた剣城は･･････。

起死回生を狙った必殺タクティクスを防がれ、さらに帝国学園の強力なシュートでゴールを奪われてしまった雷門中。帝国学園の圧倒的なサッカーの前に、それでも立ち向かうが、攻撃は必殺技に阻まれ、神童の化身すらはじき飛ばされてしまう。何とか成功をと「アルティメットサンダー」を再び試みるもやはり不発に終わってしまい、まったく反撃の糸口が見つからない。化身を出現させた相手チームのシュートでまたもや得点を奪われ、前半が終わってしまう。そして迎えた後半戦、劣勢の雷門中の前に意外な人物が現れる……。

帝国学園との激闘を終えた雷門イレブン。試合の翌日、なぜか帝国学園に集合を命じられた彼らは、そこで帝国学園との戦いの裏に隠された衝撃の事実を知らされる。そして、帝国学園の地下に隠されたある場所へと案内される雷門イレブン。そこには、予想だにしなかった驚くべき人物との出会いが待ち構えていた。その人物は、彼らにこれから起こそうとしているある目的について語りはじめ……。

フィフスセクターから自由なサッカーを取り戻す為に、自分たちが革命を起こそうと雷門イレブンは、決勝の海王学園戦を前に、いよいよ士気を高めていた。大好きなサッカーを取り戻すため、もう負ける事なんて考えない。天馬も新たな必殺技を身につけようと、激しい練習を重ねていた。その姿を見た他のメンバー達も天馬の練習に協力する。一丸となって決勝に突き進む雷門イレブン。一方、海王学園の情報を集めていた目金は、ある事実を突き止める。そして、雷門イレブンに伝えられたその情報は、一同を驚愕させるもので……。

本当の『革命』は、自分たちのサッカーを見た人々が、その素晴らしさを思い出して、自由を取り戻すために立ち上がることで初めて実現する。一度は辞めてしまったメンバー達を再び仲間に迎えて、決勝戦に臨んだ雷門イレブンだったが、強豪・海王学園の圧倒的な攻撃の前に、前半開始早々早くもゴールを奪われてしまう。何とか守りを固めて、同点に追いつこうと奮闘する雷門中。勝とうと意気込むものの、本気を出した海王学園が突き放す。シードの実力を見せつけるかのようなプレーと、化身を出現させた攻撃に、三国はゴールを守ることができない。前半戦が終了して呆然とする天馬たちに、円堂監督はとんでもない奇策を伝える……。

ついに始まったホーリーロード全国大会。彼らを潰すべく、フィフスセクターによって送り込まれた強敵たちが待ち構える全国大会では、今まで以上に激しい戦いが繰り広げられるはず。しかし、絶対に倒せない相手などいない。そんな想いを胸に、これまで以上に気合の入った練習に汗を流していた。そんな折、天馬たちのクラスに転入生がやってくる。サッカー部に入りたいという彼に大喜びの天馬たちは、さっそく部室へと連れて行く。練習でもディフェンダーとして実力を見せつけた彼のプレーに、戦力増強できると喜ぶ部員たちであったが……。

木枯らし壮の住人たちとの練習試合で見せた転入生の不審な行動に、彼がフィフスセクターから派遣されたシードなのではないかと疑いを抱く霧野。彼は、その後も霧野を挑発するような不可解な行動を繰り返し、疑念は晴れないまま、ホーリーロード全国大会の開会式を迎えることに。本選は５つのスタジアムからランダムに試合会場が選ばれる、どれもスケールの大きな会場と、待ち受ける戦いへの興奮に胸を躍らせる雷門イレブン。彼らの前に、１回戦の対戦相手となったチームが姿を現す。その中には雷門イレブンにとってなじみの深い、ある意外な人物の姿があって……。

１回戦の会場はサイクロンスタジアム。スタジアムに施された特殊なシステムに苦しめられる雷門イレブンは、そのシステムを利用し、多彩なフォーメーションで攻め上がってくる月山国光の攻撃に苦戦を強いられる。さらに、疑念を抱いたままプレーをする霧野の影響でディフェンス陣の連携が乱れ、先取点を奪われてしまう。そんな中、唯一スタジアムのシステムを克服したかに見えた天馬も、まるであらかじめシステムの特徴を知っているかのような月山国光のプレーに翻弄され、思うように動けない。前半を終え、いまだピンチの続く雷門中。そこで円堂監督は思いきった作戦をとり、後半戦を臨むことに……。

狩屋と霧野の連携で月山国光の必殺タクティクスを破った雷門中は、化身を発動した天馬のシュートで同点に追いつく。勢いを得て攻め上がる雷門中に対して、なぜか動きに精彩を欠く月山国光。初めての逆境に立たされ、実力を発揮しきれていないのは明らかだった。しかし、雷門を辞めてまでこの試合に臨んだ南沢は、決して負けるわけにはいかないのだと、ひとり必死のプレイで食い下がる。それを見た月山国光のメンバーも、次第に心を動かされ、両チームの「勝ちたい！」という強い想いがぶつかり合う、一進一退のプレイが繰り広げられる好ゲームが展開される。そして終盤、抜け出してチャンスを作った狩屋を阻止すべく、南沢が猛然と仕掛け…。

狩屋に続いて、雷門中サッカー部に新たな入部希望者がやってきた。その彼を円堂も鬼道も、サッカーを愛する者ならばと快く受け入れる。サッカーを始めて２カ月という超初心者であったが、飲み込みの良さを発揮し、打ち解けていく。その姿に自分たちが１年生だったころを思い出す神童たち。そんな折、ホーリーロード２回戦の対戦相手が決まる。北海道の名門・白恋中。攻守ともに高い実力を発揮し、フェアプレイで名高いチームだった。次の試合も本気のサッカーができるかもしれない。そんな想いで練習に励む雷門中の前に、意外な人物が姿を現す……。

フィフスセクターの管理下に堕ちてしまった白恋中を救ってほしいとのメッセージを受け、意気上がる雷門イレブン。必殺タクティクス「アルティメットサンダー」すら防ぐほどの防御を誇る白恋中の必殺タクティクスを破るべく、雷門イレブンは新たな必殺タクティクスを完成させて、試合に臨む。しかし、試合会場となったのはスノーランドスタジアム。氷に覆われた足場の悪いフィールドを前に、雷門中は実力を出しきれない。対して滑りやすいフィールドでの戦いに慣れている北国出身の白恋中は、有利に試合を展開する。

白恋中のエース・雪村の必殺シュートで１点を先取された雷門中。スパイクのエッジを使った走り方で氷のフィールドを攻略したものの、新たに編み出した必殺タクティクスでは、白恋中の強固たる必殺タクティクスを突破できないでいた。そして再び放たれる雪村のシュート。化身を出現させての必殺シュートに、なす術もなくゴールを奪われる。２点リードされたまま後半に。そんな折、ふと発したあるメンバーのひとことに、円堂監督は彼を起用。剣城と組んで、必殺タクティクスを実行する作戦に出る。

白恋中との激戦を終えた雷門イレブン。そんな彼らに、突然、円堂は衝撃の宣言を告げる。その言葉に驚きを隠せない天馬たち。そして、新たに組み込まれた練習メニューに対して、まったくボールに触れられないうえに、厳しすぎる内容と選手によって違う指示を与えられた雷門イレブンは、困惑する。くたくたになるまで続けられる練習に、このままでは壊されてしまうのではないか。そんな不安が漂う中、なんと、信助がもう練習にはいかないと言い出して……。

新たに考案された基礎能力アップのための練習メニューによって、着実に実力をアップしていく雷門イレブンたち。みなが革命に向けて心をひとつにする中、天馬と信助が考えた新たな必殺技は、今ひとつうまくいかない。錦のイタリアでの経験を聞かせてもらい、「パスタ」という言葉をヒントに突破口を見つけようとするが……。そしてホーリーロード、次の対戦相手が決定する。その相手は木戸川清修、昨年、雷門中と実力で決勝戦を争い、優勝した名門校。しかし、彼らはフィフスセクターの指示通りに動くか、それとも雷門中の革命に乗るべきか、チームの中で意見が割れているというのだ。革命を成功させるためにも、勝利で勢いをつけたい。そんな雷門中に聖帝は、木戸川清修にある監督を送り込む……。

試合会場となったスタジアムの特殊な仕掛けに阻まれて、なかなか思うように試合を進められない両チーム。しかし、木戸川清修は「雷門を倒せば進む道が見える」という監督の言葉に、心をひとつにしていた。必殺タクティクスで仕掛けをかわして、雷門陣内へと攻め込んでくる。突破力を活かした猛攻に圧される雷門だったが、信助の動きにヒントを得た鬼道は、攻略の糸口をつかんで対抗策を指示する。相手の必殺タクティクスすら利用するその作戦に、勢いを取り返したと思われたその時、木戸川清修は化身を出現させ、ゴールを奪い取る。一方、ゴールチャンスを逃してしまい、悔しがる錦。そんな彼の姿を、鋭く見つめる視線が……。

後半開始直後、錦の活躍により、同点に追いつく雷門中。一方、流れをつかんだ雷門中に対して、滝のスタンドプレーでバラバラになりかけていた木戸川清修。その悪い流れをたちきる為、選手の交代を行うが、彼を下げずに、弟の快彦にメッセージを託してフィールドに送り込む。その決定力と化身の力で雷門中を圧倒すればいいと、態度を変えようとしない滝だったが、雷門中も信助の活躍でシュートを防ぎ、追加点は許さない。勝つために一生懸命プレイする雷門中、そして木戸川清修の仲間たちの姿を前に、自分がどうするべきかを悟った滝は、化身を繰り出した天馬と激突する……。

木戸川清修との激戦を終えた雷門イレブン。天馬たちは、次なる戦いに備えて練習に打ち込んでいた。自分も化身を使えるようになって、もっとチームの役に立ちたいと思う信助と練習で試行錯誤しているところに、神童が現れる。地区予選で戦った天河原中と万能坂中から、雷門の「革命」に賛同する連絡があったのだという。自分たちのサッカーが、多くの人たちの心に届いている。これまでの戦いを振り返る天馬たち。フィフスセクターは、サッカーを管理してどんな世界を作ろうとしているのか。化身とはいったい、なんなのか。すべてはホーリーロードが終わった時にわかるのではないかと語る神童。そして、今は離れている円堂監督にこそ、今の雷門イレブンを見てほしいと、思いをはせる――。

ホーリーロード全国大会・準々決勝の相手、幻影学園との戦いを前に練習に励む雷門イレブン。しかし、その中で天城だけは練習に身が入っていなかった。レギュラーを外されたことを悩んでいただけでなく、対戦相手となる幻影学園のエースが、幼いころの友人、真帆路だと知らされたからだ。上の空の天城は、鬼道に練習を休むよう言い渡される。小学生のときの過去の出来事を思い出し、複雑な想いの天城。そんな彼の前に姿を現した真帆路は、厳しい言葉を突き付ける。雷門の革命は成功するはずがない。フィフスセクターに従う者として、雷門を倒す。彼との再会を願っていた天城は、サッカーを続ける理由を見失ってしまう。一方、そんな天城を心配する影山の前に、ひとりの少女が現れる……

ついに始まった幻影学園戦。スタメンに選ばれた天城は、自分のサッカーで真帆路に気持ちを伝えるいい機会だと気合十分。そんな彼に、影山は少女に聞かされた真実を話せないでいた。試合が始まり、主導権を握ろうとする雷門中だったが、スタジアムに施された変幻自在な特殊機能に阻まれて、思うようにプレイできない。その一方で、スタジアムの特性を活かして攻め込んでくる幻影学園。そして放たれた真帆路の必殺シュートは、天城の必殺技を破りゴールへと突き刺さる。絶対防御不可能だという真帆路に、必ず止めてみせると食い下がる天城。終始、幻影学園が優勢なまま、試合は前半を終えるが、なぜか真帆路の気持ちは荒れていて……。

スタジアムの特殊機能の盲点に気付いた鬼道の作戦で、後半開始直後、１点を返す雷門中。そして小学生のころの友人から、過去に起こった出来事の真相を明かされた天城は、かつての親友、真帆路の心を取り戻すべく、正面から彼に立ち向かう。それに対して、雷門の反逆を終わらせることこそが自分の使命だと、化身を出して攻め続ける真帆路。影山のシュートで同点に追いつくも、交代した相手キーパーから追加点を取れないまま、またも真帆路の必殺シュートで逆転を許してしまう。やはり自分の力では真帆路を止めることはできないのか。肩を落とす天城を、影山をはじめとした仲間たちの諦めない気持ちが再び奮い立たせる。そして鬼道は驚きのキーパー交代を告げ――。

ついにホーリーロード全国大会・準決勝にコマを進めた雷門中。すべてを兼ね備えたパーフェクトプレイヤーと呼ばれる新雲学園を次の相手に迎え、その対策に燃えていた。そんな折、雷門中と同様に、フィフスセクターに反旗を翻した学校が、次々と廃校にされる事件が起きる。フィフスセクターが追い込まれている証拠だと、自分たちの起こした革命に実感を得て、みなが意気上がる中、天馬だけは浮かない顔をしていた。自分のせいでサッカーをできなくなっている人がいるのではないか。そんな不安に押しつぶされそうになる彼の前に、ひとりの女性が現れる。あなたにあってほしい人がいる。彼女の言葉に導かれて公園にたどり着いた天馬の前に、意外な人物が姿を現す……。

やっぱり自分はサッカーがやりたい。悩んだ末、そんな熱い想いを胸に、再び練習に打ち込む天馬。一方、試合での活躍を見た三国に、キーパーをやってみないかと言われた信助は迷っていた。キーパーは、監督として自分たちを引っ張ってくれた円堂のポジション。決して手の届かないところにいる、偉大な存在が務めた役割を、自分が果たせるはずがない。なかなか覚悟できないでいる信助に、顧問の春奈が声をかける。かつて円堂が使っていたというキーパー用の練習マシンを見せ、これでがむしゃらに特訓してみないかとの言葉に、心を躍らせる信助。ヘトヘトになりながらも練習を続ける彼の姿を、ある人物が見つめていた――。

ついに迎えたホーリーロード準決勝。本当のサッカーを取り戻すため、戦い続けてきた自信を胸に、全てを兼ね備えたパーフェクトプレイヤーと呼ばれる新雲学園に臨む雷門イレブン。天馬は、現れた新雲学園の中に見覚えのある選手を見つける。以前、病院で出会った少年、雨宮太陽。体が弱く、激しい運動を禁じられているはずの彼がどうして…？天馬のプレイを見てサッカーへの想いをおさえきれずに出場したという太陽。病気にも、雷門にも打ち勝ってみせるという彼に、天馬は全力のプレイで応えようと心に決める。デザートスタジアムの動く砂の上で華麗にボールを操る太陽。彼こそが十年にひとりの天才と言われた、新雲学園きっての名プレイヤーだったのだ……。

「雷門イレブンの中で、本気で戦っていないのはお前だけだ。」そんな剣城の言葉に愕然とする天馬。サッカーの激しい運動量に耐えられるはずのない、病気を推してプレイする太陽の体を心配して、本気が出せていないのか。そんな不安に駆られる中、同点で後半戦が開始される。交代した影山が奮闘するも、太陽に阻まれ、雷門中はペースを握れない。そしてゴールは破られ、再び突き放されてしまう。次の試合に出られるか、そして明日プレイができるかどうかわからない体の太陽は、常に全力で戦い、サッカーを楽しむ。太陽の言う『本気のサッカー』こそ、雷門のサッカーなのだと気づいた天馬は、迷いを振り切り、神童からのパスを受けて再び走り出す――。

新雲学園との激戦を終えた雷門中。戦いの中で神童が倒れ、緊急手術を受けることに。目前に迫ったホーリーロード決勝戦に、キャプテンである神童が出られない。精神的な支えを失ってしまった雷門イレブンは、まったく精彩を欠いてしまい、練習にも身が入らない。決勝戦の相手は、圧倒的な力を見せつけた聖堂山中。フィフスセクターを統べる聖帝・イシドシュウジが率いる弱点のないチームに、勝てるはずもない状況に陥ってしまう。神童のためにも、頑張らなくてはならない。そんな思いが空回りする雷門中に、ある人物が衝撃的な提案を持って訪れる。その言葉に天馬たちは……。

「ある必殺技の特訓をしてもらう。」ボロボロの姿で現れた剣城の言葉に驚く天馬。その必殺技こそが、勝利のカギとなるのだと、キャプテンとしてチームをまとめる傍ら、剣城とふたり、秘密の特訓を始める天馬。ただでさえ難しい必殺技をさらに進化させることは難しく、決勝前日の夜も、その特訓は続いていた。自分にサッカーへの道を示してくれた天馬とならできる。天馬への信頼を口にする剣城に、ある報せが舞い込む。一方、フィフスセクターの内情を探っていた響木たちレジスタンスは、『ドラゴンリンク』という謎の計画にたどり着いていた――。

ついに迎えたホーリーロード決勝戦。次期聖帝を決定する試合が、ついに始まった。フィフスセクター最強のチームと、自由を掲げる雷門イレブン全力のぶつかり合いは一進一退の攻防を見せ、同点で前半を終える。互角以上の戦いに沸き返る雷門イレブン。聖堂山中という最高のチームとの誇りをかけた戦いと、相手チームのキャプテンからかけられた言葉を受けて、自分も雷門の名に恥じない戦いをしようと、天馬は決意を新たにする。そんな彼に、円堂が言葉をかける。キャプテンの力はピンチの時にこそ必要。その言葉に、自分が神童のようにできているのかと、天馬の胸を一抹の不安がよぎる。一方、聖堂山中の監督でもあるイシドは、何者かに呼び出され、解任を告げられていた――。

後半開始とともに、全選手が交代した聖堂山中。フィフスセクターを作った男、千宮路大悟が監督を務め、彼の率いるドラゴンリンクと戦うことになった雷門イレブンは、化身を使った猛攻に苦しめられる。４人のフォワードが次々と放つシュートを必死でセーブし続けた三国は、ついに倒れてしまう。信助がキーパーに入り、フォワードにボールを渡さない作戦で攻め上がるが、敵キーパーの化身にシュートを防がれてしまう。なんと、ドラゴンリンクは全員が化身使いのチームだったのだ。化身の力を惜しみなく使った超攻撃的なサッカーに、再度リードを許してしまう雷門中。天馬はキャプテンとして、ドラゴンリンクの化身に対抗すべく、ある作戦を提案する……。

ドラゴンリンクに対抗する作戦が失敗を招き、チームの皆を満身創痍に追い込んでしまった天馬。自分のふがいなさにキャプテンとしての自信を失い、勝利を信じられなくなってしまう。そんな彼に、試合に駆け付けたある人物が檄を飛ばす。そして監督の円堂も、天馬のやりたかったサッカーとはなんだったのかと問いかける。ただひたすらに純粋な気持ちをぶつける、本当のサッカー。いつも通りの、自分たちのサッカーをやろうと、力強く宣言する天馬。そして、彼のサッカーに触発されてきた仲間たちは、その想いに呼応して、やる気に満ち溢れた表情で再び立ち上がる。勝利を目指し、ドラゴンリンクとの最後の戦いが始まる――。

ドラゴンリンクとの激闘を終えた雷門中。再び、自由なサッカーが楽しめるようになったサッカー界で、雷門イレブンたちは練習に汗を流していた。そして、グラウンドに姿を現したある人物を見て喜ぶ仲間たち。信じ合える、最高の仲間と共に勝ち取った、最高のサッカー。天馬は、自分をここまで導いてくれたサッカーボールを胸に、練習へと出かける。そこに通りかかった葵と、互いが初めて出会ったとき――サッカーを始めたばかりの天馬が、ジュニアチームに入団テストを受けに行ったときの想い出を語り始める……。

激闘の末、幕を閉じたホーリーロード。サッカー界に革命の風を起こした天馬たちのもとに、ＴＶ局が取材に訪れる。彼らの強さの秘密ははなんなのか。これまでの戦いの軌跡を探るこの番組では、数々の秘密が紹介される。天馬の「そよかぜステップ」に始まり、さまざまな必殺技を生み出した河川敷。葵、水鳥、茜たちマネージャーをはじめとする、影ながら雷門イレブンの戦いを支えてきた女神たち。そして、円堂監督たちから脈々と受け継がれた雷門魂。そんな番組を見ながら、雷門イレブンたちは、これまでの戦いを思い出し、語り合う――。

現雷門イレブンを特集した前回の放送に続いて、今日に至るまでの雷門サッカー部の歴史に迫る番組が放送されることに。かつての雷門サッカー部についての思い出を語る円堂監督。サッカー部の創設から始まり、フットボールフロンティア・インターナショナルでの世界一になるまでの軌跡。彼らがいたからこそ自分たちのサッカーがあるという言葉に胸を打たれる天馬たち。これからも雷門サッカー部をずっと守り続けていきたいと、皆が想いを新たにする――。

雷門イレブンがホーリーロードで優勝してから３か月。サッカーはフィフスセクターの支配から脱し、自由で楽しい姿に戻っていた。そして天馬は、サッカーを教えるために全国を回っていた。しかし、久しぶりに雷門中に戻ってきた彼の前に、サッカー部の面々の姿はなかった。「雷門中にはサッカー部などない。」と告げる雷門中の生徒たち。共にホーリーロードを戦い抜いたはずの神童や三国たちまでが、サッカーのことも天馬のことも覚えていないのだった。愕然とする天馬の前に、ひとりの不思議な少年が現れる。自分の使命を果たすと言うその少年は、天馬の中からサッカーの存在を消去しようと迫る。そんなことはさせないと抵抗する天馬だったが……。

謎の少年・アルファに襲われた天馬。彼を救ったのは、200年後の未来からやってきたという少年・フェイだった。アルファのチーム、「プロトコル・オメガ」とサッカーで勝負することになった天馬とフェイ。スピード、テクニック、すべてにおいて常識を超えた実力に加えて、化身を鎧として纏う『化身アームド』という力を持つアルファたちのプレイに、天馬は驚かされるばかり。前半終了後、不思議な力を身に纏ったフェイと、新たな必殺技を編み出した天馬が対抗するが、アルファに全く歯が立たない。突然、試合を中断して去っていくアルファたち。彼らは何者なのか。残されたフェイは、なぜ雷門中サッカー部が消えてしまったのかを語り始める――。

雷門中サッカー部を、そしてサッカーそのものを消滅させるために活動する『エルドラド』。彼らの暴挙を止めるため、雷門中サッカー部始まりの場所である過去の雷門中――入学したばかりの円堂守の元へとタイムジャンプした天馬とフェイ。そこに、再びアルファたちが姿を現し、円堂からサッカーを奪うために試合を挑んできた。激しくボールをぶつけて天馬たちを痛めつけるアルファ。サッカーは人を傷つけるものじゃないと憤る円堂は、必殺技でアルファのシュートを受け止める。その姿に触発された天馬も力を見せつける。とそこに、天馬がよく知る、ある少年が姿を現す――。

アルファとの試合を終えて、円堂の雷門中サッカー部設立を守った天馬たちは、歴史が元に戻ったかどうかを確かめるべく雷門中へと戻る。すると、神童をはじめ、他のメンバー達はサッカー部に戻っていたが、剣城の姿だけが見当たらない。それは、試合に協力してくれた剣城の兄・優一の存在があるためだという。剣城京介のいる、本当の雷門中サッカー部を取り戻すため、再び過去へと向かおうとする天馬。その前に、京介ともう一度だけ一緒にサッカーを楽しみたいと願う優一だが、京介は頑なにそれを拒む。そんな京介に、想いを届けようとする天馬――。そして、過去に飛んだ天馬たちの前には、幼い日の優一と京介がサッカーを楽しむ姿があった。そこに再び姿を現したアルファは、天馬たちに戦いを挑む。

歴史の改変をさせないためにも、何があろうと勝利してみせる。弟のため、強く心に誓った優一と共に戦い、剣城がいる本来の雷門中サッカー部を取り戻した天馬たち。しかし、その喜びもつかの間、政府が出した法律で、サッカーが禁止されてしまう。せっかく元に戻ったはずの雷門中サッカー部は廃部に。日本代表が日米親善試合の暴力行為でアメリカ代表の選手たちに大怪我をさせてしまったため、サッカーは危険で野蛮なスポーツだとされてしまったのだ。驚く天馬たち。これもエルドラドのチーム、プロトコル・オメガ2.0が試合に介入して、歴史を変えた結果だった。自分たちの未来――サッカーがプレイできることを勝ち取るため、雷門イレブンはプロトコル・オメガ2.0との戦いを決意する。

日米親善試合でアメリカチームに代わりプロトコル・オメガ2.0と戦う雷門イレブン。なぜか化身アームドの使えない天馬は、思うようにプレイできないまま、前半を終えることに。今は化身で対抗するしかない。後半戦に臨んだ雷門イレブンを、激しいラフプレイに責め立てるプロトコル・オメガ2.0は、審判の出したレッドカードを無視して、さらなる暴挙に出る。このままでは、危険で野蛮なスポーツとしてサッカーが禁止される歴史を変えることはできない。思いもむなしく、なす術なく倒されていく雷門イレブン。メンバーチェンジもままならなくなり、ついにはフェイがデュプリを出して穴を埋めるまでに。そしてプロトコル・オメガ2.0は、自分たちの邪魔となるフェイに照準を定める……。

サッカー禁止の歴史は変えられず、円堂監督はエルドラドの手に堕ちた。その上、雷門イレブンのサッカーへの想いまで奪われてしまい、孤立してしまう天馬たち。監督や仲間を取り戻すには、自分たちが強くなって、プロトコル・オメガ2.0を倒すしかない。そのためには自分たちの力を高めて、化身アームドを出せる実力を身につける必要がある。雷門中の伝統にのっとって、特訓を始めようとする天馬たち。しかし、サッカー禁止令のため、特訓をする場所すら見つからない。サッカーを嫌いになってしまった仲間たちのことを思い出し、意気消沈してしまう彼らのもとに、ある人物から連絡が入る。そして、彼の口から発せられた意外な言葉に、天馬たちは……。

エルドラドの歴史介入を許すわけにはいかない。円堂監督を救う手助けをすると告げた豪炎寺が天馬たちを導いたのは、かつてフィフスセクターが究極の選手を生み出すために使っていた訓練施設、ゴッドエデンであった。「化身の声を聞く」という言葉を手掛かりに、化身アームドの特訓を始めた天馬たち。なかなかうまく結果を出せない彼らの前に、プロトコル・オメガ2.0のメンバーが再び現れ、勝負を挑んでくる。化身アームドを使えない天馬たちは復讐に燃える彼らに痛めつけられるだけ。まさに勝負が決まろうとしたその時、謎の化身が出現し、天馬たちの姿は掻き消えてしまう。彼らを救った人物は、かつてこの地で戦ったあの人物であった……。

ついに、本当の化身アームドの力を手にした天馬。しかし、サッカー禁止令によって、雷門中学のサッカー棟は取り壊されることになり、サッカーに関わるものが次々と消されていく。封印されてしまった円堂監督を助け出す為には、皆が化身アームドを出来る位の力を手に入れ、プロトコル・オメガ2.0を倒さなくてはならない。その手掛かりは『覇者の聖典』にあるかもしれない。伝説のサッカープレイヤー・マスターＤによって、最強のサッカーチームの秘密が記されたといわれているその聖典を手に入れるため、200年後の未来にタイムジャンプする天馬たち。サッカーへの想いの結晶ともいえる『覇者の聖典』は、厳重なセキュリティに守られた博物館の中に保管されていて……。

200年後の未来から『覇者の聖典』を手に入れた天馬たち。しかし、聖典は暗号で書かれており、これまで誰にも解くことができなかったその内容は、まったく解読できない。書いた本人であるマスターＤに内容を聞こうにも、彼が誰なのかわからないために、探しようもなく頭を抱える天馬たち。そこにやって来た春奈と秋が、驚きの事実を告げる。聖典は円堂監督の祖父、円堂大介のノートにそっくりだったのだ。マスターＤは円堂大介かもしれない。その可能性を信じて、天馬たちは鬼道と共に大介に会いに向かう。

雷門中とプロトコル・オメガ2.0との戦いを見て、監督になると申し出る円堂大介。「勝利への道は３Ｄ」という彼の言葉に、天馬たちそれぞれはその答えを探しながら戦う。敵の動きをヒントに新たな必殺タクティクスを生み出した雷門イレブン。フィールド全体を使って、バラバラの点を繋ぐ――ボールの行先を悟らせないダイレクトパスで天馬に繋ぎ、シュートを決める。さらに剣城は大介のアドバイスをきっかけに化身アームドを完成させ、逆転に成功する。しかし、本気を出したプロトコル・オメガ2.0は、桁違いのパワーを発揮して雷門を圧倒。敗北を喫した彼らの前で、円堂大介を封印しようとする……。

大介の考えた究極の夢、最強のイレブンを実現するため、時空を超えてメンバーの力を集めることになった天馬たち。まずは、「人を見抜き大局を見抜く、静と動を併せ持つ真実のゲームメーカー」を求めて、織田信長の時代へと向かうことに。尾張の地に降り立った彼らは、目の前に広がる時代劇さながらの風景に興奮を隠せない。さっそく、信長にたどり着くための手掛かりを探し始めるが、なかなか有力な情報は手に入らない。そんな中、天馬と信助は藁と縄で作った玉で遊ぶ太助たちと知り合い、サッカーのような遊びに混ぜてもらう。すっかり仲良くなった天馬たちであったが、子供をさらって他の国に売り飛ばしているという、白鹿組に太助たちがさらわれてしまい……。

さらわれた太助たちを追って、白鹿組のアジトに向かった天馬たちの前に姿を現したのは、紅菊の姉御――プロトコル・オメガ2.0のベータであった。彼女はスフィアデバイスを使い、白鹿組を操っていたのだ。太助たちを救うには、操られた白鹿組にサッカーで勝たねばならない。太助たちをチームに加えて白鹿組に挑む天馬たち。しかし、初めてのサッカーに戸惑う太助たちはうまくプレイできず、対する白鹿組はベータに与えられた力で激しい攻撃を繰り出してくる。神童の的確な指示によって、太助たちは持ち直すものの、天馬も剣城も白鹿組に化身アームドを塞がれてしまい、なかなかプレイがかみ合わない。白鹿組にリードされたまま前半が終了。あせる天馬たちであったが、木下藤吉郎が妙案を思いつき……。

今川義元のために兵を集めていたという白鹿組。ベータたちは信長と敵対している今川に協力することで、歴史を変えようとしているのかもしれない。何とかして信長に近づくために、ワンダバが考え付いたのは、宴の踊り子に化けて信長に接近するという作戦であった。太助の姉・勝の力を借りて踊りの練習に励む天馬たち。一方、神童は信長のオーラを受け入れるだけの大きな器を体得すべく、ひとり特訓に励んでいた。どうして自分は化身アームドを体得できないのか。思い悩む彼に、勝の優しいひとことが大きなきっかけを与える。「サッカーを好きな気持ち」というヒントを得て再び特訓を再開する神童。ようやく花見の宴に侵入した天馬たちに待ち受けていたものとは――。

木下藤吉郎の機転で何とか花見の宴に潜り込んだ天馬たち。踊りではなく、サッカーで信長の気を引くことに成功するものの、ベータの策略で命を狙う曲者にされてしまう。つかまって詮議を受ける天馬たち。自分を暗殺に来たのかと問う信長に、毅然とした態度で自分たちは未来から来たのだと答える神童。と、その時プロトコル・オメガ2.0が今川義元の家臣として姿を現し、蹴鞠＝サッカーの勝負を挑んできた。自分たちが戦いたいと申し出る神童。木下藤吉郎もその指揮を執ることを許される。勝負は７日後、うつけ祭りが行われる日。決意を新たにした天馬たちは、太助たちと共に特訓を開始する――。

織田信長、今川義元の見守る中、ついに始まった蹴鞠戦。信長軍として戦うことに気を引き締める天馬たちに、太助たちも、連携必殺技を完成させて戦いに臨む。しかし力の差は歴然。プロトコル・オメガ2.0の圧倒的な攻撃の前に手も足も出ず、太助たちは不安を感じ、自信を無くしてしまう。ひとり気をはいていた太助も、ベータに軽くあしらわれて手も足も出ない。そんな太助たちをフォローして疲労困憊の天馬たち。チームがうまくかみあわないままに、リードを許したまま前半が終了してしまう。まだまだやれるという天馬の言葉にも、悔しそうにうつむいてしまう太助たち。この局面を打開すべく藤吉郎は驚くべき作戦を打ち出して……。

太助たちが一夜城を成功させ、勢いを得た天馬たち。しかしゴーストミキシマックスでパワーアップしたプロトコル・オメガ2.0に、再び逆点を許してしまう。守りを固めて何とか攻撃を防いではいるものの、何度試しても化身アームドを完成できない神童のあせりは募るばかり。どうしても信長の力を得なければならない。そんな想いに熱くなりすぎている神童。そんな彼を、勝てないのはお前のせいだと叱責する信長。お前の本当の役目はなんなのか。そんな彼の言葉に、想いを新たにする神童。そして後半戦、藤吉郎は神童をボールに絡ませない作戦をたてる。「静と動」の意味を理解した時、ついに神童が新たな力を手に入れる。

化身アームド、そして信長の力を身に着け、ゲームメーカーとしてひとまわり成長した神童。円堂監督を取り戻すことはできなかったが、プロトコル・オメガ2.0に勝利したことで仲間たちの洗脳は解かれ、元のサッカーが大好きな雷門イレブンの姿を取り戻す。しかし霧野は成長した神童の姿を見て嫉妬にも似た感情を抱き思い悩んでいた。そんな折、天馬たちの前に菜花黄名子という見知らぬ少女が現れる…。一方、時空最強イレブンの次なる力――仲間の勇気を奮い立たせ、鉄壁の守りに変えるカリスマディフェンダーを求め、ふたたび時空を越えることになった天馬たちを、ある不思議な事件が襲う――。

ジャンヌ・ダルクの力を求めてタイムジャンプした天馬たちがたどり着いた先は、中世フランスの戦場だった。敵国のスパイに間違えられそうになりながらも、本物のジャンヌと出会い、彼女と同行することに。疑いが晴れぬまま監視されているうちに、ついついサッカーの練習を始める天馬たち。その姿に興味を覚えたジャンヌに、自分たちは大切なもの＝サッカーを守るためにここに来たのだと告げる。一方、新たにガンマをキャプテンとして雷門イレブンを追っていたプロトコル・オメガ3.0は、ムゲン牢獄を脱獄したザナーク・アバロニクに襲われていた。ガンマたちをあっさりと倒したザナークは、彼らに恐るべき力を与える。

神のお告げを受けて、長い間、戦争の続くフランスを救うべく立ち上がったジャンヌ・ダルク。敵軍に支配されたオルレアンの街を解放するため、必要となる援軍を求めて、彼女と共にシャルル王子の元へと向かう天馬たち。なんとかシャルル王子と会うことは許されたものの、周囲の目は疑わしそうなまま。その様子に不安を隠せないジャンヌ。天馬たちの励ましを受け、従者として付き従う霧野と共に広間に通された彼女は、目の前の人物が本物のシャルル王子ではないと言い放つ。一方、ジャンヌ達の戻りを待つ間にサッカーを始めた天馬たち。人数が足りないと、通りかかった兵士の男を交えてゲームを始める。なぜか偉そうなその兵士は、すっかりサッカーが気に入った様子で――。

軍の体制が不十分なまま、今しかないとイングランド軍に攻め込むジャンヌ・ダルク。助けに向かった天馬たちの前に、ザナークとプロトコル・オメガ3.0が立ちはだかる。彼らを倒さなければ、援軍はジャンヌのもとにたどり着くことができない。試合を受けて立つ天馬たちだったが、ザナークの力を得たガンマたちの猛攻は凄まじく、雷門イレブンの動きはことごとく先読みされ、封じられてしまう。思うように戦えない天馬たちに、監督となったシャルルは、普通ではありえない無茶苦茶な作戦を命じる。一方、ジャンヌは援軍がたどり着かず、仲間たちが次々と倒れていく中、不安だけを膨らませていた。どうしても自分を信じられない彼女に、霧野は檄を飛ばし――。

化身アームドは身につけたが、敵はそれ以上に強くなっている。雷門のゴールを守り切らなければと力み過ぎるあまり、逆に本来の自分らしいプレイを出来ずにいる信助に、三国は失敗を恐れずに思い切りやれとアドバイスする。一方、時空最強イレブンを実現するため、今度は三国志の時代へとタイムジャンプすることになった天馬たち。次なる力、「未来をも見通す状況推理能力で敵の急所をつく、正確無比のミッドフィルダー」と、「大国を治める力、強靱な行動力と実行力を持つ、鉄壁のキーパー」のオーラは諸葛孔明と劉玄徳が持つという。三国は、絶対に劉備の力を手に入れて戻ってくるよう信助を激励する。さらに豪炎寺に事情を聞いた雨宮太陽を新たに仲間に加え、雷門イレブンは三国志時代に向かう。

劉備と共に孔明の要塞に潜入する天馬たち。その矢先、ザナークのマインドコントロールを受けてしまった関羽と張飛を加えた新たな敵がサッカーバトルを挑んでくる。試合中、ゴールキーパーだったはずの劉備が前線に出てきたことで、さらなるピンチを迎えてしまうも何とか勝利を収める。さらに奥へと進んだ先では、劉備がよく考えずに行動をするせいで、要塞に仕掛けられた罠に足止めを食らう羽目になる。そんな慎重さを欠く彼の行動に怒りを覚える信助。困難の末に罠を突破した天馬たちであったが、その先で待ち構えていたのは、からくり兵馬俑との勝負だった。再びキーパーとして試合に出る劉備であったが、試合中に腕を痛めてしまい信助が試合に出ることに。「迷ったら、飛べ！」劉備の言葉が信助を奮い立たせ、天馬たちはからくり兵馬俑戦に勝利を収めた。

劉備の言葉によって、キーパーとして一回り成長した信助。からくり兵馬俑との戦いに勝利をおさめ、ついに一同は孔明と対面する。しかし、助力を求める劉備に対して、孔明はまったく興味のない様子ではぐらかすばかり…そこにザナーク率いるザナーク・ドメインが姿を現し、サッカーの試合を挑んできた。天馬たちは劉備を監督に迎え撃つも、ザナーク・ドメインは雷門イレブンをもてあそぶかのように余裕の態度で試合を進め、強力なシュートで点を奪っていく。何とか立ち向かうメンバーの中で、ひとり力を出し切れないでいる太陽。そこに追い打ちをかけるかのように、劉備の宿敵・曹操とミキシマックスをしたザナークは更なる力を発揮して、天馬たちに襲いかかってきた。

再び体が壊れてしまうことを恐れるがあまり、全力でプレイできずにいた太陽。絶体絶命のピンチの時、突如孔明が出した化身が太陽を包み込む。「この力をどう使うか、それはあなた次第――」孔明とのミキシマックスによって強力な力を得た太陽が鮮やかにシュートを決める。そして、同点で迎えた後半戦。天馬たちは必殺タクティクスでザナーク・ドメインを翻弄するも、化身アームドしたザナークは、破壊的なシュートを放ち、雷門は逆点されてしまう。その桁外れなパワーを前に、立ち向かう勇気を失ってしまった信助。その時、「立て、信助！守りたいものがあるんだろう！」という劉備の声が信助に届く。再び立ち上がった信助は、ついに劉備とのミキシマックスを成功させた。

次なる時空最強イレブン第５の力――海のように広い心で攻守を繋ぐ架け橋となる、スーパートリッキーＭＦと、第６の力――稲妻のように素早く斬り込む速さ、電光石火のスピードストライカーのオーラを持つ坂本龍馬と沖田総司に会うため、天馬たちは幕末時代へとタイムジャンプする。しかし、龍馬と沖田のふたりは対立する間柄。そこで、天馬たちは龍馬を、フェイたちは沖田を探すべく、二手に分かれることに。目的の龍馬を探す天馬たちに突如、まるまると太った男が突っ込んできた。豪快な性格のその男とサッカーによって、彼と次第に仲を深めていく天馬たち。料理屋で共に食事をしていた、その時、新撰組が突入してくる。「逃がさんぞ、坂本龍馬！」と発する新撰組。天馬たちが出会ったその男こそ、探していた坂本龍馬であった。

天馬たちが出会った男は、なんとアノ坂本龍馬本人であった！自分たちが未来から来たことを告げて、サッカーを守るために力を貸してほしいと打ち明ける天馬たちに対して、龍馬はそのことを承諾する。一方、フェイたちが探す沖田総司の前にザナークが現れる。己の命を引き換えにしてでも、坂本龍馬を討つことに執心している沖田を利用して、雷門イレブンとの戦いに決着をつけようとしていたのだ。ザナークに力を与えられた沖田は龍馬のもとへと向かう。それを追うフェイたち。そして、ついに龍馬と沖田が出会ってしまい、戦いの火蓋が切って落とされた――。

幕府を守る使命を果たすため、命を懸けて坂本龍馬を討つと誓う沖田総司。一方の坂本龍馬は、将軍・徳川慶喜と直談判するため、二条城へ赴くも門前払いを受ける。日本を世界に誇れる国にするためなら何でもすると思いつつ、なかなかうまく事が運ばず悩む坂本龍馬の元に、幕府から書状が届く。特別に将軍への謁見が許可されたのだ！罠かもしれない状況を前に、会って話さなければ始まらないと覚悟を決めた坂本龍馬は、フェイの閃いた作戦に従って、二条城に乗り込む。鎖国をやめて平等な世の中を作り、外国に負けない強い日本をつくる。しかしそんな坂本龍馬の話を鼻で笑う慶喜たち。そこにザナークが現れ、新選組と坂本龍馬たちの間で、大政奉還をかけたサッカー勝負を申し込んできた！そこには凄まじい執念を見せる沖田も参加しており――。

ザナークたちの猛攻になすすべのない天馬たち。前半が終了し、病が再発した沖田はザナークに見放され試合から離脱。そんな状況でも、幕府を守ることが日本を守ることにはならないと訴える坂本龍馬と剣城の説得は沖田には届かない。後半戦が始まっても戦況が厳しいままの雷門。しかし、沖田に兄・優一の姿を重ねていた剣城は、どんなにボロボロにされてもサッカーを守るために立ち上がる。剣城の大切なものを守りたい、という強い想いを感じた沖田は、ついに残り少ない命を懸けるべきものを見つける。沖田とミキシマックスを果たした剣城のシュートで盛り返す雷門。しかし再びザナークの暴走が始まってしまった！意を決した錦は、ザナークの前に立ちはだかり――。

坂本龍馬や沖田総司と別れを告げ、幕末時代から現代に帰ってきた天馬たち。雷門中サッカー棟では天馬とフェイがデュプリ相手に猛特訓中！そんな中、テンションの上がったワンダバの「サッカーやろうぜ！」の一言が天馬の心に突き刺さる。それはいつだって天馬を励ましてくれる、円堂守の口癖だ。円堂監督とサッカーを取り戻すため始まった、時空最強イレブンを集める旅。いろんな時代にタイムジャンプし、次々に立ちはだかる敵との激戦を乗り越え、ミキシマックスを成功させてきたことを思い返す天馬とフェイ。練習を終えて帰っていると、サスケの散歩をしている秋と遭遇。それぞれにたくさんの思い出が詰まった河川敷のグラウンドで、今こそ語られる円堂守伝説とは―――。

ザナークを倒したにも関わらず、円堂監督もサッカーも取り戻せなかった――。残された道はただ一つ、未来に行ってエルドラドを倒すしかない。しかしエルドラドにはザナーク・ドメインをも上回る最強チーム、パーフェクト・カスケイドがいることを知った天馬たちは、時空最強イレブンを集める旅を続行。第七のカ・自由自在に空間を生かすフライング・ディフェンダーと、第八の力・太古の力を宿したダイナミック・ミッドフィルダーの力を手に入れるため、恐竜たちの生きた太古の時代へとタイムジャンプする。が、着いた先でいきなり絶体絶命のピンチ！一方、行方不明のザナークを巡って混乱するエルドラドでは、パーフェクト・カスケイドの監督、サカマキがある企みを巡らせていた――。

恐竜と暮らすトーブという少年に出会い、彼の案内で獣の谷のボス・ロックスターに会いに行くことになった天馬たち。住処の洞窟にたどり着いた彼らは、パーフェクト・カスケイドによって洗脳されたロックスターに襲われる。トーブと天馬たちでなんとかロックスターを正気に戻すことに成功したのも束の間、宿敵デスホーンが襲ってきた！我が子を守るため立ち上がるロックスター。激しい戦いに決着を着けたロックスターはそのまま息を引き取った…。子供のビッグを託されたトーブは、天馬たちのように自分もサッカーで強くなることを宣言。天馬たちとサッカーの練習に励む。一方、母を失った哀しみに泣くビッグ。そんなビッグに、フェイは同じく親のいなかった自分の過去を語り始め――。

ついに天馬たちの前に姿を現したパーフェクト・カスケイド。圧倒的なその力の前に、雷門はなすすべなく惨敗を喫する。マインドコントロールされそうになったところを辛くも逃れたものの、敗戦のショックを隠しきれない天馬たち。そんな時、チームのムードを変えたのはトーブだった。もっと強くなって奴らを倒すと気合十分のトーブに励まされるように、第七、第八の力を手に入れる特訓を始めることに。恐竜たちを相手に、激しい特訓が繰り広げられる！応援するビッグに、一層発奮するトーブ。黄名子も暁ノ巫女アマテラスの発動に成功し、着実に力を伸ばしていく天馬たち。しかしそんな彼らをあざ笑うかのように、雷門壊滅の指令を得たレイ・ルクが、再び姿を現す――。

パーフェクト・カスケイドとのリベンジマッチに全員ミキシマックスで挑む天馬たちだったが、化身・プラズマシャドウを発動し更なる力を見せるパーフェクト･カスケイドを前に戦況は厳しく押される一方。さらに、サカマキに洗脳された恐竜たちが試合に乱入、思うようにプレイできない。そんな中、フェイになぜ全力で戦わないのかと問う黄名子。突然のことに動揺するフェイ。とその時、デスホーンがフェイに向かって突進してきた！今にも踏みつぶされんとしたその時なんとビッグが現れ、デスホーンを吹っ飛ばす！孤独を乗り越えたビッグの勇ましい姿に、勇気を与えられるフェイ。そしてついにフェイの本当の力が目覚めたとき、化身・光速闘士ロビンが姿を現した――。

チームのプレイを導く神童や太陽の姿に、自分がキャプテンであることに自信を失いかける天馬。そんな中、次々と現れる強力な敵に対抗すべく、第九の力・野獣の獰猛さと賢者の頭脳を持つ、ファンタジックリベロと、第十の力・絶対的な勇気と揺るぎない実行力で、大地をも味方にするキングオブMFを探しに行くことに。ダイスケが選んだのは、なんと絵本の登場人物であるアーサー王とマスタードラゴンだった。空想の物語へのタイムジャンプに不安を感じながらもアーサー王と円卓の騎士の世界を目指すが、途中、イナズマＴＭキャラバンがコントロール不能に！なすすべもなく、雷門イレブンはワームホールに吸い込まれていってしまう……。見慣れない土地で目を覚ました天馬は、なんと見習い騎士となっていて――。

円卓の騎士団に入団するため見習い騎士としてアーサー王の城を目指す天馬とフェイ。そこにはなんと、、バラバラになってしまった雷門イレブンが、神童率いる円卓の騎士団となって待ち構えていた！さらに驚くべきことに、迎えた入団テストの種目は、なんとサッカー！どうやら、新たなパラレルワールドができあがる前にタイムジャンプしてしまったため、物語の中に組み込まれてしまったようだ。普段は共に戦っている雷門イレブンとの本気の勝負。フェイやデュプリたちは自分の指示通りに動いてくれるのに、プレイがなかなか噛み合わず焦る天馬。そんな時、ワンダバの一言が天馬の迷いを断ち切った！入団テストを終えたのもつかの間、急に空が曇り始め、激しい雷と共に、マスタードラゴンが姿を現す――。

賢者の知恵を持つマスタードラゴンが突如としてアーサー王の城を襲った！さらわれそうになった葵をかばった黄名子はドラゴンに囚われ、嘆きの洞窟に連れ去られてしまう。黄名子を助けるべく、アーサー王と共に嘆きの洞窟を目指す天馬たち。無数の蛇の群れ、燃え盛る炎――彼らの前に立ちふさがるように襲ってくる数々の試練を、まったく恐れることなく前に向かって進むアーサー王の姿に、天馬の悩みはさらに深くなっていく。リーダーとして皆を引っ張っていく力のない自分が、キャプテンでいてもいいのか……。そして、ついに嘆きの洞窟にたどり着いた一行の前には、鳥かごの中に囚われた黄名子が！襲い来るマスタードラゴンと黒い騎士を前に、エクスカリバーが導く未来とは――。

マスタードラゴンを洗脳していた黒い騎士の正体は、パーフェクト・カスケイドのレイ・ルクだった。ハイパーダイブモードを発動した彼らを前に、メンバーたちはなす術もなく先取点を許してしまい、そのことがさらに天馬を追い詰める。チームのプレイを導けていない自分にはリーダーの資質がない、やはりキャプテンは務まらないのだと言う天馬に、アーサー王は、答えはフィールドにあると告げる。後半に入り、全員が化身アームドで迫ってくるパーフェクト・カスケイド。負けじとひとり無茶なプレイをする黄名子は、敵のブロック技を直に受け、激しくダメージを負ってしまう！誰もが息を飲んだその時、湖に沈んだはずのマスタードラゴンが、再び姿を現して……。

アーサー王に別れを告げた天馬たちは、突然まばゆい光に包まれ、見知らぬ場所へと送りこまれてしまう。三国たち他の雷門イレブンも集まったそこに現れたのは、エルドラドの議長、トウドウだった。彼は天馬たちに、エルドラドに協力し、未来の世界を脅かしているセカンドステージ・チルドレンと戦うよう告げる。サッカーを消そうとしていたのも全ては未来の世界を守るためだったのだという説明に、信じられない面持ちで言葉を失うメンバーたち。しかし天馬は、サッカーが未来において人を傷つけたり戦争の種になったりするのは許せないと、協力を決意する。来たるべき対戦に備え、プロトコル・オメガの選手たちとの混成チームを組むことになるが――。

セカンドステージ・チルドレンに囲まれるエルドラド本部。攻撃を受けて崩れ去るビルから、なんとか逃げ出した天馬たち。そこには以前、彼らの前に現れた謎の少年、ＳＡＲＵの姿があった。自分こそがセカンドステージ・チルドレンを束ねるフェーダの皇帝だという彼は、世界を変える最終決戦・ラグナロクの開幕を高らかに宣言する。決戦の舞台として、超能力でがれきから作り上げられる美しいラグナロクスタジアム。その強大な力を見せつけられ、愕然とする天馬たち。さらにフェイは原因不明の頭痛で倒れてしまい、雷門イレブンとプロトコル・オメガの選手たちはチームとしてまとまる気配すらない。不安を抱えたまま、ラグナロク第一試合が始まる――。

ラグナロク第1試合。フェーダ側のチーム・ザンには、なんとザナークの姿があった。ミキシマックスも化身アームドも通用しない相手を前に苦戦を強いられるエルドラドチーム01。そんな中、キャプテンの剣城が、ザンの激しいラフプレーにより怪我を負ってしまう。立っているのがやっとの剣城をチーム全員でカバーし、壮絶な攻防戦を繰り広げるエルドラドチーム01であったがついに先取点を取られてしまう。ザンの汚いやり方にザナークが反発し、仲間割れをするものの、その勢いは止まらず、次々とゴールが奪われていく。そんなピンチの中、突如としてプレイを止めてしまったフェイ。次の瞬間、エルドラドチームのゴールに向けて猛然とドリブルをはじめ、強烈なシュートを放った――。

5対1で初戦を落としたエルドラドチーム。しかし、諦めずに奪った１点は、天馬たちの心に勝利への布石を刻み付ける。一方、勝利したものの納得できないザナークはフェーダを、記憶を取り戻したフェイは天馬たちの下を離れる。あとのない第2試合の相手は、チーム・ギル。高い戦術を備えたチームとの戦いを前にザナークが姿を現し、エルドラドで共に戦うという。彼こそ時空最強イレブン最後のひとり――熱風と雷鳴の力で全てを貫くオールラウンドプレイヤーとなりうる可能性を持つという大介の言葉に、チームの一員としたものの、その勝手なプレイでチームはバラバラ。アルファ達プロトコル・オメガのメンバーもキャプテン・神童の指示に従わず、チームは連携の取れないまま、苦戦を強いられていく――。

ピンチの続くエルドラドチーム02に現れた助っ人は、なんと円堂守のデータをもとに作られたアンドロイド、メカ円堂だった！しかし、３点リードを許したまま前半を終えてもいまだにチームはバラバラのまま。ザナークはひとりで暴走し、アルファたちも神童の指示通りに動かず、攻撃は空回りする。いらだつ神童だったが、監督のサカマキに告げられた謎の数値をきっかけに、神のタクトを新たなステージへと進化させ、アルファたちを見違えるような連携へと導く！生まれ変わったような戦いぶりで、瞬く間に同点に追いついたエルドラドチーム02。そのままの勢いで逆点かと思われたその時、チーム・ギルのギリスとメイアの猛烈なシュートが、メカ円堂を襲う――。

サッカーの命運をかけたラグナロク第3試合を迎えた朝。天馬の隣には、共に戦ってきたはずのフェイの姿はなかった。彼の目を覚まさせ、また一緒にサッカーを楽しむことができるのだろうか。不安に駆られる天馬を、ふたりの絆を信じている、フェイも仲間の想いに気づくはずだと励ます黄名子……。そして迎えた最終戦のグラウンドで、天馬率いるエルドラドチーム03を待ち受けていたのはなんと、敵チーム・ガルのキャプテンとして姿を現したフェイだった。自分たちを認めない者たちに復讐する。そんな言葉を冷たく告げるフェイを前に愕然とし、動揺を隠せない天馬。無情にもキックオフの笛は鳴り、運命の第3試合の幕が上がった――。

あんなにもサッカーを楽しんでいたフェイとは思えない危険なプレイと冷徹な言葉の数々に手も足も出ず、追い込まれる天馬たち。チーム・ガルの一方的な攻撃のうちに、２点のリードを許したまま前半が終了。意気消沈する天馬たちの前に、なんと、ザナークが姿を現した！鍛錬を重ね、ついに巨大台風『クララジェーン』とミキシマックスし、時空最強イレブン最後のひとりに相応しい存在として戻ってきたのだと言う。自信にあふれたザナークを加えて始まった後半戦。チーム・ガルの猛攻を止めたザナークは、その強さの片鱗を見せつける。ザナークによって勢いづくエルドラドチーム03が、徐々にチーム・ガルと互角の攻防戦を繰り広げる中、天馬の声はフェイに届くのか――。

スーパーザナークの活躍もあり、天馬を筆頭にチーム全体の士気があがっているエルドラドチーム03は、チーム・ガルを相手に互角の戦いを繰り広げ、とうとう同点に追いついた。どちらも負けられない試合で、追加点を争う両チーム。そんな中、ひたむきに訴え続ける天馬の言葉を受けて、想いを振り切るのに苦しげな様子のフェイに、ＳＡＲＵの冷たい視線が突き刺さる。本当に自分たちの仲間になったのか、確かめたい――そんなＳＡＲＵの言葉に、決意を固めるフェイ。次の瞬間、フェイの放った強力な念動波が天馬たちを襲った！激しい頭痛に苦しみ、次々と倒れてゆくエルドラドチーム03は絶体絶命の危機。誰もがその非道な行為に息を呑んだその時、フェイを止めたのはなんとあの人物だった――。

引き分けに終わったラグナロク最終戦。決着をつけるため、延長戦が決定された！そんな中、支援者Ｘからフェイにまつわる衝撃の事実が告白される。なんと支援者Ｘは彼の父親、アスレイ・ルーンであり、さらに、黄名子はフェイの母親だというのだ。両親に捨てられたのだと思い込んで生きてきたフェイは、自分がずっと見守られてきたことを知る。そして、天馬の「フェイの帰る場所はここにある」という言葉を受け、フェーダを抜けて天馬たちのもとに帰ってくることを決意。ここに時空最強イレブンが勢揃いした！さらには天馬たちが待ちわびたあの人も…！！時を超え、吹き抜ける暴風『クロノストーム』として、サッカーと人類の未来をかけた最終決戦に臨む天馬たちを待ち受けるものとは――。

フェイとアルノ博士の協力により、とうとう円堂守をクロノストーンから元の姿に戻すことに成功し、いっそう気合の入る天馬たちは、円堂を監督に迎え、ＳＡＲＵが率いるザ・ラグーンとの最終決戦の舞台に立つ！必ず勝利して、ＳＡＲＵたちにもサッカーの素晴らしさをわかってもらいたい……そんな想いを胸に、試合開始直後からクロノストームは全員ミキシトランスで試合に臨む。序盤、戦いは拮抗しているかに見えたが、ＳＡＲＵが天馬からボールを奪ったのを皮切りに、それまでとは思えないスピードで一気に攻め上がったザ・ラグーンは次々に得点を決めてゆく。手も足も出ない状況で劣勢を強いられるクロノストーム。自分たちの未来を勝ち取る――そんなＳＡＲＵの言葉と圧倒的な力を前に、愕然となる天馬たちで――。

ＳＡＲＵたちザ・ラグーンの驚異的な力の前に圧倒されるクロノストーム。劣勢に立たされながらも絶対に勝利をつかもうと強い気持ちで挑み続ける天馬たちは、フェイとザナークのふたりを攻撃の起点に反撃を試みるもなかなか突破はかなわない。緊迫する戦いの中、更なる恐怖が天馬たちを襲う！突如としてＳＡＲＵの姿形が豹変し、禍々しく凶暴な獣人になったのだ！一同はＳＡＲＵの猛攻の前になす術もなく吹き飛ばされてゆく。そのまま追加点を許し、前半が終了。圧倒的な強さを前に焦りを隠せない天馬たちに、特別な力を持たない、弱くて古い存在は排除されるべきだと追い打ちを掛けるＳＡＲＵ。勝たなくてはいけない試合なのにと悔しげな天馬たちに円堂が投げかけたのは意外な言葉だった――。

俺たちのサッカーを見せるんだ――全員が思いを新たにピッチへと向かってゆくクロノストーム。とうとうＳＡＲＵのシュートを止め、必殺タクティクス・グランドラスターで１点を返した！力こそが自分たちセカンドステージ・チルドレンを繋いでいるというＳＡＲＵに、真っ向から向かっていく天馬。一緒になって喜んだり悲しんだり…そうしていくうちに本当の仲間になるんだ――。全ての力を解放したザ・ラグーンの猛攻に、クロノストームは力を合わせてぶつかってゆく。今なら11人で時空最強のチームになれる！心をひとつにしたクロノストームは必殺技“最強イレブン波動”を完成させ、ついに同点に追いつく。双方ともに限界を迎えた激戦の中で、最後の賭けに出た天馬たちは全員がザ・ラグーンのゴールを目指し駆け上がる――！

200年後の未来で、ＳＡＲＵたちセカンドステージ・チルドレンとの戦いに勝利した天馬たち。最後のタイムジャンプでフェイたちはそれぞれがいるべき時代へと戻ってゆき、雷門イレブンも現代へと帰ってくる。そこにはサッカー禁止令が解除され、皆が笑顔でサッカーを楽しむ世界が待っていた。秋との再会を果たし、長い戦いの日々を振り返る天馬たち。フェイとの出会いに始まった、サッカーを取り戻すための旅。それは同時にフェイの戦いでもあった。そして、さまざまな時代、さまざまな世界で巡り合った人たちとの数え切れないほどの思い出。どんな時も、相手と心を繋ぐことができたのはサッカーが言葉になってくれたから――イナズマイレブンGO クロノ・ストーン感動の最終回、ここに完結！

フットボールフロンティア・インターナショナルV2の開催とともに、100名以上の候補者たちから選出されることになった新生イナズマジャパン。天馬たちは、世界を相手に戦えるかもしれない興奮に沸き立っていた。しかし、11名のみ選出するという監督・黒岩流星の口から発表されたのは、驚くべきメンバーだった。天馬、神童、剣城以外は、ホーリーロードにすら出場記録のない、無名の選手たち。戸惑う天馬たちをよそに、黒岩はエキビションマッチの開催を宣言する。相手は鬼道率いる帝国学園。試合が始まるも、神童の指示に反応できない新生イナズマジャパンの選手たち。それもそのはず、選ばれたのはサッカー未経験者ばかりだったのだ――。

3人だけでなんとか1点をもぎ取るも、帝国学園との戦いに惨敗した新生イナズマジャパン。チームの先行きに不安を抱える中、新たに作られたサッカーの殿堂・お台場サッカーガーデンで、アジア地区予選に向けての強化合宿が開始された。集められた11人のうち、天馬たちを除く新メンバー8人からそれぞれの経歴を聞き唖然とする神童。葵がマネージャーとして参加することになったのが唯一の救いだった。代表選考のやり直しを求める神童に対し、黒岩は全く耳を貸さず、神童の苛立ちは募るばかり。瞬く間に時が過ぎ、迎えたアジア地区予選第1回戦。韓国代表ファイアードラゴンとの対戦を前に、イナズマジャパンのロッカールームではある事件が起きていた……。

韓国代表・ファイアードラゴンとの試合の直前、それぞれのメンバーがチームに参加した理由を聞き愕然とする天馬。さらにある事件が起こりチーム内に不穏な空気が漂う中、キックオフを迎えたイナズマジャパンは、『韓国の風』ことエース、リ・チュンユンのスピードと、世界レベルのテクニックの前になす術がない。神童がシュートを防ぎ、天馬と剣城が攻める、３人だけでなんとか対抗していくしかない厳しい状況。そんな中、俊足を生かし必死に敵に立ち向かってゆく瞬木の姿が、天馬たちを奮い立たせる。なんとか体勢を立て直したかに見えたイナズマジャパンだったが、他のメンバーたちの思いもよらぬ行動により再び苦戦を強いられ、とうとう先制点を奪われてしまう――。

奇跡的にアジア地区予選第1回戦に勝利を収めたイナズマジャパン。しかし、いまだ彼らが素人同然のチームであることに変わりはなく、皆の不安は消えていなかった。しかも、１回戦に勝利した後は、練習に出る義務がなくなるという入団契約のため、瞬木とさくら以外の選手は練習に顔を出すことすらなくなってしまう。全員の集合を待つことなく練習を始めるよう指示する黒岩。彼の意図がわからず、天馬たちは苦悩する。瞬木たちの長所を活かした練習で彼らのレベルアップを図りつつ、他のメンバーたちにも何とかサッカーを好きになってもらおうとする天馬。一方神童は、彼らがイナズマジャパンに選出された意図はどこにあるのかという疑問にたどり着く――。

チームの全員に向け、黒岩が発表した驚きの提案――イナズマジャパン脱退試験。無人のゴールに向かってＰＫを5回行い、全て外した者は脱退を許可する。メンバーそれぞれと結んだ入団契約も果たすという。しかしまた、試験が終わるころには、チームを抜けたいと思う者は誰一人いなくなるという謎の言葉も黒岩は残してゆく。ともあれ、サッカーに興味はなくあくまでも入団契約の条件の良さだけで集まったメンバーにとって、それは都合の良すぎる試験内容。本当にこれでいいのかと引き止める天馬の気持ちをよそに、瞬木と井吹を除いたメンバーたちは試験を受け、チームを去る気でいた。しかし、試験会場のシーサイドスタジアムに向かったイナズマジャパンを迎えたのは、満員の観客とテレビカメラで――。

黒岩の言葉通り、誰ひとり欠けることなく脱退試験を終えたイナズマジャパンは、アジア地区予選第２回戦の相手、オーストラリア代表ビッグウェイブスとの試合を前に練習に励んでいた。技術的にはまだまだ万全とは言えない状態のまま、瞬く間に時は過ぎ、ついに戦いの日を迎えた。これまで同様押され気味のイナズマジャパンだったが、神童の『神のタクト』がチームを導き、剣城の必殺シュートで先取点をもぎ取る！勢いづくイナズマジャパンだったが、それもつかの間、ビッグウェイブスの必殺タクティクスにより神のタクトが封じられてしまった……！そんな中、さくらの様子がおかしいことに気付く天馬。新体操世界一を目指す少女・野咲さくらの過去に隠されたトラウマとは――。

必殺技を完成させ、ついに敵の必殺シュートを受け止めた井吹。一方、自分も活躍をしなければと焦るさくらは、思い詰めた表情のまま、後半戦に臨む。オーストラリア代表ビッグウェイブスの鉄壁の守りを前に神童たちはどうにかして攻撃の起点を探ろうとするが、繋がりかけたプレイもさくらの独断プレイが空回りし、それを断ち切ってしまう。一番にならなければ意味がない――過去の苦い経験に引きずられるように、苦しげな様子で戦い続けるさくら。果たしてイナズマジャパンは怒涛の攻防戦の内に突破口を見出すことができるのか。カギはビッグウェイブスの必殺タクティクスをいかにして破るかにかかっていた。さくらの力を信じる天馬は声をかけ続け…そしてついに反撃のチャンスが到来する！

オーストラリア代表ビッグウェイブスを破ったイナズマジャパン。チームみんなで一番になる――そんな天馬の言葉に、チームもだんだんひとつにまとまりつつあった。練習もより実践的なものへとレベルアップし、チームの皆がサッカーを楽しんでくれていると喜ぶ天馬。しかし神童はいまだ素人同然な彼らのプレイと、続く世界への道の険しさに危機感を抱いていた。そしてアジア地区予選第三回戦は、そのスピードと攻撃力で『アラビアの獅子』と恐れられるサウジアラビア代表シャムシールとの対戦。戦いを前にオフを満喫する彼らの元に、九坂が暴力事件をおこし、警察に捕まったと連絡が入る。九坂をチームから外すべきではないかという周りの意見に、ひとり練習に励む彼の姿を見ていた天馬は――。

九坂をチームに残すという黒岩監督の判断に多くのメンバーが疑問を抱えつつも、サウジアラビア代表シャムシールとの戦いに臨むイナズマジャパン。しかし、神童すら簡単にボールを奪われてしまうほどのスピードに先制点を奪われる厳しい試合展開。さらには、敵チームの挑発が九坂に集中し、怒りで我を忘れて暴れた九坂はファウルを取られてしまう。試合に支障をきたす恐れがある九坂をプレイから外す――苦渋の決断をする天馬。後半、イナズマジャパンに襲い掛かるのはシャムシールの必殺タクティクス！さらに、ファウルを誘うラフプレイにいよいよ我慢も限界の九坂。とその時、彼に仕返しに来た不良の一団が試合に乱入、浴びせられた『弱い』という言葉にとうとう九坂がブチギレ、見た目までも変貌し不良に殴りかかろうとして――。

九坂の活躍によってサウジアラビア代表シャムシールを破り、イナズマジャパンはアジア地区予選準決勝へと駒を進める。互いを理解し、さらに強いチームへと変貌を続ける彼らの姿に、神童もアドバイスをするほどになっていた。そんな折、真名部の元に彼の両親が訪れる。サッカーのような、勉強に必要のないことに時間を使うなど無駄だ――そう告げる両親に言葉を返せずにうつむく真名部。そんな姿を見ていた皆帆は、真名部に尊敬する自分の父親について語り始めるが、それが逆に真名部の癇に障り、二人の間には気まずい雰囲気が。翌日、黒岩がメンバーを連れていったのは謎の部屋、通称「ブラックルーム」。一見殺風景なこの部屋で、メンバーを待ち受ける特訓とは！？

準決勝の相手はタイ代表マッハタイガー。強敵との戦いを前に皆が練習に励むが、いつもは真面目に参加している好葉の姿が見あたらない。心配した葵が探しに行き、見つけて声をかけるが、好葉の口からは意外な言葉が返ってくる。そしてさらには、イナズマジャパンに留まる自信がないと書き置きを残し、宿舎から出て行ってしまった！内気な好葉に代表の責任は重すぎたのか……天馬を筆頭に好葉を探しに向かうメンバー。やっとのことで好葉を見つけ出した天馬たちは、好葉のつらい過去を知ることになる。一方、真名部と皆帆は、これまで戦ってきた敵チームの試合結果から、どのチームにもある不可解な点があることに気付き始めていた――。

井吹がシュートを防ぎ、皆帆がドリブルをカット、真名部はフェイントを見抜く。気づけばすっかり形になってきたイナズマイレブンの練習風景。そんな中、九坂だけは今ひとつ集中できないでいた。好葉に対して『イラつく』と言って傷つけてしまったことをちゃんと謝りたい――九坂の真剣な思いを知ったメンバーは九坂が好葉に謝るタイミングを作ろうと工夫を凝らすが、どれも思わぬ邪魔が入り失敗に終わる。そして迎えたアジア地区予選準決勝。タイ代表のマッハタイガーのカウンター攻撃に苦戦を強いられる中、好葉は相手の気迫に怯え、チーム全体にも焦りが募り始めていた。とそのとき、意を決した九坂の口から衝撃の一言が飛び出した！それを受けとった好葉は……。

九坂のまっすぐな想いに突き動かされ、とうとう必殺技を習得した好葉。勢いに乗って同点に追いつき、前半戦を終えたイナズマジャパンだったが、真名部と皆帆は漠然とした不安をぬぐえないでいた。その二人に『勝利への解法』を見つけ出せと告げる黒岩。この難問に対し、ふたりは果敢に挑戦しその分析力で一度はマッハタイガーの動きを解析するが、次々と二人の予想を上回るトリッキーな動きで攪乱してくる敵に、なかなか攻略の糸口は見つからない。しかも、スタンドに両親の姿を見つけた真名部はそのプレッシャーに囚われ得意の分析能力を発揮できなくなってしまった。皆帆との連携も崩れ、自分には『勝利への解法』を見つけ出すことはできないという真名部。果たして二人はこの難題に答えを見いだすことができるのか！？

相乗効果により著しい成長を見せた真名部と皆帆の活躍で、ついにマッハタイガーを破り、決勝進出を決めたイナズマジャパン。その決勝戦の相手はウズベキスタン代表ストームウルフ。今のチームなら必ず勝てると確信する天馬たち。しかし決勝を目前に、彼らの前に立ちふさがる者達がいた。その名は『レジスタンスジャパン』――監督・不動明王が率い、あの白竜をはじめとする強豪ぞろいのチームとの練習試合。イナズマジャパンを潰しに来たという彼らは、ストライカーぞろいの超攻撃型チームだった！力の差を見せつけられ、竦むイナズマジャパン。対戦を仕組んだ黒岩には、この試合で決勝の前に彼らに伝えねばならないことがあるのだという。果たしてその真意とは――。

レジスタンスジャパンとの練習試合を終えたイナズマジャパンは、これまでにない悔しさを感じていた。逃げたままでは終われない――天馬・剣城・神童以外の８人はこの悔しさをバネに自らブラックルームでの特訓に励む。個人の実力のレベルアップは目まぐるしく、それを見る天馬も皆の本気を嬉しく感じていたが、この状況をどこか不安に思う気持ちは拭い去れずにいた。そんな中、一際特訓に集中する井吹は、自分だけの実力で勝負できるからキーパーを選んだ、今の自分は完璧にキーパーをやれているとチームのメンバーに言い放つ。それを聞いた神童は……。そしてついに迎えたアジア地区予選決勝の日、果たしてイナズマジャパンは世界へと駒を進めることができるのか！？

気合十分で挑んだ決勝対ウズベキスタン代表ストームウルフ戦だったが、開始直後、ドミトリーとマクシムの怒涛の速攻により早くもゴールを許してしまう。失点を取り戻すため、特訓で身につけた力と自信を胸に食い下がるイナズマジャパン。しかしそこに追い打ちをかけるかのように、2点目のゴールを決められてしまった！悔しさと焦燥感に苛まれる井吹。その上、この状況をどうにかカバーしようとすればするほど、まるで連携が取れなくなっていくイナズマジャパン。自信を付けたがゆえに空回りし始めるチームの姿に、天馬の気持ちも焦り始める。いよいよ敵の3点目のシュートが入らんとしたその時、危機迫る井吹の口から、誰もが耳を疑う衝撃の言葉が飛び出して――。

ゴールを守るために、なにが必要かを悟った井吹。そして井吹の目覚めはイナズマジャパン全体へと広がっていく。信頼がチームを繋ぎ、ついに反撃の糸口をつかんだ天馬たちは１点を取り返す！しかし敵も譲らない。一気に勝負を付けようと、ストームウルフの猛攻が始まった！前半からさらにアップしたスピードとパワーに翻弄され、再びペースを握られてしまうイナズマジャパン。ここまでなのか……圧倒的な攻撃の前に勝つことを諦め始めたメンバー。しかし天馬は、俺は諦めない、これを最後の試合にはしたくないと、メンバーに想いをぶつける。これまでの戦いを思い出し、もっと先を見てみたいと、決意を新たにする仲間たち。イナズマジャパンは、今ここに、再び立ち上がる――！

激闘を制し、ストームウルフを破ったイナズマジャパン。その瞬間――誰もが驚かざるを得ない異常事態がスタジアムを襲う。上空に巨大な宇宙船が現れ、そこから放たれる光に覆われた観客たちが次々と気を失っていく。今の今まで戦っていたストームウルフの選手たちも消え失せ、天馬たちの前に突如として現れたのは……異星人！？イナズマジャパンが“地球代表”としてグランドセレスタ・ギャラクシー本戦への出場が決まったという彼の言葉に戸惑うメンバー。事の次第は3か月前――少年サッカー協会会長豪炎寺の前に現れた異星人・オズロックによって知らされた地球存亡の危機。そう、イナズマジャパンは地球の命運を賭けて戦う銀河系サッカー大会の選手として選出されたのだった！

惑星間サッカー大会『グランドセレスタ・ギャラクシー』。天馬たちは、この前代未聞の大会に、円堂守自らが口説き落としたという名門市川家の歌舞伎役者・市川座名九郎を仲間に迎えた12人で挑むことになる。しかしどこかで見たことがあるような顔……。メンバーが揃い、いよいよ宇宙出発へのカウントダウンが迫る。一度でも負ければ地球は滅亡してしまう――逃れられない運命を前に、最初は戸惑いの色を隠せないメンバーもいた。しかし今、イナズマジャパン改め地球代表『アースイレブン』として、地球の危機を救う決意を胸に、それぞれが家族や友に別れを告げる。迎えた出発の日、雷門中の仲間たちに見守られ、天馬たちを乗せたギャラクシーノーツ号は今、宇宙へと飛び立つ！！

旅立った天馬たち輝く地球を背に、宇宙を突き進むギャラクシーノーツ号。しかし、まさにワープに入ろうとしたその時、メンバー以外は乗っていないはずの船の中で怪しい人影が。未知の宇宙生物か、はたまた敵の妨害工作か――。不安を抱えながらもその影を追った天馬たちの目の前に現れたのはなんと、信助だった！どうしても天馬たちと一緒に戦いたい信助は、ギャラクシーノーツ号に密航していたのだ。黒岩監督の許しを得て信助を仲間に加えた天馬たちは、いよいよ第一試合の行われる砂の惑星・サンドリアスに降り立つ。しばし宇宙観光を楽しむ天馬たちであったが、忘れてはならないのはここが敵地だということ。横暴なサンドリアス人がサッカーバトルに挑んできて――。

暴力的な相手の攻撃によってダメージを負った天馬たちは、サンドリアス代表チームのキャプテン・カゼルマ・ウォーグにそのピンチを救われる。試合では誇りを胸に正々堂々と戦おうと誓い合う天馬とカゼルマ。もっとも、砂と風の渦巻く過酷な環境に合わせて進化したサンドリアス人の、強靭な肉体と高度な運動能力を実感した一同。とくに信助は自分の力不足を痛感し、キーパーとしてもっと己を磨かねばと決心、ひょんなことから鉄角とともに特訓することになる。四苦八苦ののち、やっとのことで起動したシステムだったが、なぜかこれまでの数倍も危険な特訓がスタートとしてしまった！ブラックルームに閉じ込められた信助と鉄角。そんな2人の前に現れたのは思いもよらぬ強敵で！？

不思議な少女と生き物が出てくる夢を見た天馬。目が覚めると、傍らには夢に出てきたその生き物が？！「ピクシー」と名付けられたその生き物は、なぜか天馬に懐いているようで……？そして迎えたグランドセレスタ・ギャラクシー第一試合。一面砂に覆われ、強い風が吹き抜けるピッチ。普段とはまるで違う環境に加え、地球の命運を背負った戦いを前に、アースイレブンの面々は知らぬ間に厳しい表情になってしまう。対するサンドリアスは、星の誇りをかけて正々堂々の勝負に臨むカゼルマたちと、紫天王であるバルガを中心になりふり構わない暴力的なプレイで天馬たちを攻撃するメンバーで二極化していた。惑星が生き残るためにはどんな手を使ってでも勝つべきではないのか――そう問うバルガに、カゼルマは――。

バルガたちのラフプレーに、満身創痍になりながらも、地球の未来のため歯を食いしばって立ち上がるアースイレブン。しかし、攻略の糸口も見つからない苛立ちから、チームワークに綻びが見え始める。そんな状況に黒岩の意図を感じ取った座名九郎は、自分を試合に出すよう申し出て、ギスギスした雰囲気に悲しんでいた好葉に、チームのみんなを守る秘策を伝える。真剣な好葉の表情に、ボールを託した天馬。そして、不思議なオーラを体にまとった彼女は、ついに好葉のソウル・フォックスの力を目覚めさせた！さらには、座名九郎のソウル・ライオンが強烈なシュートを叩きこみ、試合はもはや互角。激突する両チームの戦いの末、果たして勝利を手にするのは――。

激戦を制しサンドリアスに勝利したアースイレブン。次の星へと向かう直前、ピクシーに導かれた先で夢の中で見た少女・カトラに出会い、銀河の星々を救う力について聞かされた天馬。しかし天馬の話を聞いた水川は、カトラのいる惑星・キエルはすでに滅びており、自分はその惑星の人間なのだと告白する。困惑する天馬たちをよそにサザナーラへと到着した一行。街の不良にサッカーバトルを仕掛けられるが、そのプレイスタイルに翻弄され、最後には負けてしまう。さらに去り際、瞬木に意味深な言葉を残していき――。一方、ギャラクシーノーツ号からさらわれた剣城は、ファラム・オービアスの女王・ララヤの前に連れて来られていた。自分の夫になれと言うララヤに剣城は……。

天馬たちがサッカーバトルに負けたのは、サザナーラ人の持つ特別な力――人の心＝アズルを「見る」ことのできる彼らに、動きを先読みされていたせいだった。その決定的な能力を持つ敵にどう戦ったらいいのか。もちろん答えは出ないまま、時だけが過ぎていく……。そして瞬木は、誰も信じることのできない自分の心をサザナーラ人に見透かされ、孤独な自分の在り方と、過去の辛い記憶を呼び起こされていた。ついに明かされる瞬木の闇。そしてまた、そんな瞬木の闇に気付き始めていた天馬は……。一方、瞬木の醜くおぞましいアズルに興味を示すサザナーライレブンのキャプテン・ポワイの前に、紫天王・ヒラリ・フレイルが現れて――。

瞬木の醜いアズルを知ったポワイは、天馬たち他のメンバーの美しいアズルと瞬木のアズルを試合中にぶつけ合うよう仕向けることで、アースイレブンの関係性に大ダメージを与える作戦を企てる。迎えたサザナーラ戦、アースイレブンは試合開始早々ゴールを許し、攻撃はことごとく止められてしまう。かろうじてサザナーラに攻め込んでいた瞬木も、自分の思い通りに試合が運ばず苛立ちが増すばかり。瞬木のアズルが最高潮にその醜さを増幅させたとき、ついに瞬木は自分の本心をカミングアウトする。対する天馬たちは――。 自らの闇を受け入れた瞬木に思わぬ変化が？！そしてついに瞬木のソウル・ハヤブサが出現、同点シュートを叩きこむ！！

覚醒した瞬木の活躍で折り返した後半戦。対するサザナーラには紫天王・ヒラリ・フレイルが参戦する。容赦なく心を見て猛攻を仕掛けてくるサザナーラに、再び劣勢を強いられるアースイレブン。かろうじてゴールを守り続けるも、攻撃には転じられないまま時間だけが過ぎていく。そんな中、何かを閃いた皆帆が、突然自陣のゴールに向かってシュートしてしまった！まさかのオウンゴール――その不可解な行動に、天馬たちだけでなく、サザナーライレブンも呆然とするばかり。しかし皆帆はただひとり、サザナーラの攻略法を見つけたのだと微笑みを浮かべ……。皆帆渾身の『ハッとしてグー作戦』、果たして吉と出るか凶と出るか？そして目覚める皆帆のケモノの姿とは！？

火の惑星・ガードンへと降り立った天馬たちは、その暑さと、ガードン人が翼を持つ種族であるということに驚く。しかしガードンでは、その翼を巡り、翼を機械の腕に変えて地上で生活する『機械推進派』とそれを拒む『機械否定派』が対立していたのだった。またもや天馬の前に現れたカトラのメッセージにより、３チームに分かれて希望のカケラのてがかりを探すアースイレブン。岩山を探索する神童たちに、紫天王・ロダン・ガスグスの罠が容赦なく襲い掛かる！好葉をかばおうとした井吹と神童の抵抗も虚しく、ついにふたりもろとも火口へと落ちてしまい――。一方剣城に王宮の外へと連れ出されたララヤは、あまりにも信じ難い、ファラム・オービアスの真実の姿を目の当たりにしたのだった……。

なんとか命は取り留めたものの、火山の火口から脱出できなくなっていた神童と井吹は、偶然にも『機械否定派』である東の種族の長老・ログロス・ゴードンによって助けられていた。天馬の信じているカトラと希望のカケラにまつわる話を、正直にログロスに語る神童。しばらく二人の話を聞いていたログロスは、神童と井吹に、ある試練を与えることを決める。なにも知らない二人を待ち受ける、生死を賭けたその壮絶な試練の内容とは――。一方、試合直前になっても帰ってこない神童と井吹の安否を心配するメンバーの気持ちをよそに、刻一刻と迫るガードンとの対戦。今、チームの底力が試されているんだ――天馬の強いまなざしを受け、決意の信助にGKグローブが託された！

東の種族に別れを告げた神童と井吹は、熱気と火山弾に道を遮られながらも、族長ログロスからの謎のメッセージを胸に試合会場へと急ぐ。一方、主力のふたりを欠いたまま始まったガードン戦。アルベガは、自分たち西の種族が得た新たな力――機械のもたらした『進化』によって、天馬たちの動きを読み切り、自在にゲームをコントロールしていく。加えて、火の惑星であるガードンの猛烈な暑さに、アースイレブンの皆はどんどん体力を奪われていた。必死に守り続けていた信助も、相手の猛攻を前にケガを負ってしまい、ついにゴールを割られてしまう。前半終了間際、今にもロダンが追加点を入ようとしたその時……いつかの剣城の言葉を思い出し、奮い立った鉄角が、ついに覚醒の時を迎える！

ソウル・バッファローを覚醒させた鉄角の活躍でピンチを跳ね返したアースイレブン。さらには黒岩から選手交代の指示が下ったかと思うと、そこには神童と井吹の姿があった！主力の二人が戦線に復帰し、勢いを取り戻した天馬たち。試合はますますヒートアップ、井吹のソウル・マンモスが出現し、敵のシュートを止めたかと思えば、ロダンの仕組んだ火山弾で試合はめちゃくちゃに。怒りが頂点に達したアルベガはソウルを覚醒させ、火山弾を粉砕する！さらに神童のソウル・クジャクも出現、敵を抜き去り、逆転の追加点を決める！両者一歩も譲らず火花を散らす試合展開、果たして勝利を掴むのは！？そして天馬たちは3つ目の希望のカケラを手にすることができるのか！？

ガードンの秘宝である「紅蓮の炎石」を手に入れ、次なる戦いの地、植物の惑星ラトニークへ到着したアースイレブン。ラトニークに住むのは、虫から進化し、自然と共に暮らす種族たち。穏やかで礼儀正しい彼らに迎えられた天馬たちは、その中のひとり、好奇心旺盛なバンダに、ラトニークを案内されることに。サッカーを通じてバンダと仲良くなったメンバーだったが、ラトニークに生息するマドワシソウの見せる幻影により早くも命の危機に！今にも捕食されるというその時、なんと真名部とさくらがソウルを覚醒して！？ 一方、女王ララヤを退け、ファラム・オービアスの政治支配を目論む執政官ドノルゼンの企みを知った剣城は、ララヤにその真実を告げるも一歩遅く、兵に囲まれララヤとともに囚われてしまい――。

次々とソウルに目覚めるチームメイトたちの姿に、いまだ覚醒できないことを悩む九坂。そんな中、試合を前日に控えたアースイレブンに、バンダはラトニークイレブンとの合同練習を提案する。訪れた練習場で、彼らの超人的な身体能力と、その短すぎる生に驚きと戸惑いを隠せない天馬たち。さまざまな星に生きる命に想いを馳せ、それらはひとつとして欠けてはいけないものだと思いを新たにする。一方九坂は、バンダにけがの手当てをしてもらう傍ら、彼の寿命が明日尽きることを知ることとなる。迎えた試合本番、ファラム・オービアスから遣わされた紫天王・リュゲルとガンダレスが試合に参戦、その会話からは想像もつかない圧倒的な連携とパワーでアースイレブンを制圧し――。

驚異的な身体能力を誇るラトニークの猛攻と、紫天王リュゲルとガンダレスの最強コンビに翻弄されるアースイレブン。緊迫した試合の中、いまだ活躍できないでいることに苦しむふたりがいた。最初で最後の試合、一瞬でも輝きたいと必死にプレイに参加するバンダと、そんなバンダの想いに応えるべく、精一杯の試合をしたいと願う九坂。しかし、ソウルを未だ我が物にできていない九坂の焦りはプレイにも影響しだしていた。九坂の心中を察した好葉は九坂に、自分の弱さを認め、乗り越えなければならないと告げる。好葉の言葉をきっかけに、ついに九坂は覚醒を遂げ、ソウル・グリズリーがフィールドにその姿を現す！刻一刻と近づく命のリミット。激闘を極めるラトニーク戦を制したのは――。

ついに決勝戦へと駒を進め、さらに最後の希望のカケラを手に入れた天馬たち。そして、集めた4つの石は、宇宙の危機――ブラックホールを消滅させる超兵器・コズミックプラズマ光子砲の完成を実現させうるものだということを知る。まさにこれは“希望のカケラ”――しかしその直後、最悪の事態が発生！剣城に成りすましていた偽者が4つの石を奪い、水川（ポトムリ）を拉致したのだ。本物の剣城は一体どこにいるのか。もっと早く自分が気づいていれば…。悔やみきれない天馬。チームのエースストライカーが不在の中、とうとうギャラクシーノーツ号は決戦の地、ファラム・オービアスへと到着。その背後に迫りくる巨大なブラックホールの闇に絶句するアースイレブンで……。

突如監督を辞めると告げ、チームを去っていった黒岩。もはやアースイレブンの運命はキャプテンである天馬の手に託されたのだった。必ず剣城と水川（ポトムリ）を助け出し、この宇宙を救う――決勝戦を前に決意を固める天馬。一方、オズロックの命令でコズミックプラズマ光子砲を作るポトムリの前に連れてこられたのは、死んだはずのカトラだった。カトラの口から告げられたオズロックの恐ろしい陰謀に驚愕するポトムリだったが、同時に、コズミックプラズマ光子砲の完成には、強い意志と意志のぶつかり合いで生まれるライフエナジーが必要だということを知る。そして、オズロックにより着々と進むファラム・オービアスへの支配のさなか、剣城は、ある決意を固めていた――。

オズロックによってクーデターが起こされ、地球だけでなく、ファラム・オービアスの命運もかかった戦いとなったグランドセレスタ・ギャラクシー決勝戦。しかし、それ以上の衝撃が天馬たちを襲う。敵チームであるはずのファラム・ディーテの中に、これまで戦ってきたファラム・オービアス紫天王たちだけでなく、行方が分からなくなっていた剣城の姿があったのだ。そして、監督を辞めた黒岩の姿もまた、ファラム・ディーテのベンチにあった。何とかして戦う気力を保とうとする天馬たちに、地球は負けると宣言する剣城。自分の意志で地球を倒すために戦うという彼に、天馬の叫びは届かない。そして、決勝戦のホイッスルが鳴り響く――。

天馬と剣城の戦いは熾烈を極め、互いに絶対に負けたくないと激しくぶつかり合うその熱気に、スタジアムが大きく燃え上がる。ふたりに引っ張られるように、両チームは決勝戦に相応しい、熱く激しいプレイでぶつかり合う。その高まりに呼応するように蓄積されていくライフエナジーに、オズロックは満足げな笑みを浮かべていた。一進一退の攻防の中、ロダンの策略により負傷してしまった井吹は、続けざまに迫る攻撃に、次第に動きが悪くなっていく。前半を終了し、自分の限界を悟った井吹は、ゴールを信助に託す。自分にゴールを任せてくれた井吹や天馬の想い…猛然と迫りくる剣城のシュート…腹を決めた信助の表情にもう迷いは無かった。止めろ信助！お前が最後の砦だ！！

ファラム・オービアスの選手交代によりベンチから出てきたのは、なんとユニフォーム姿の黒岩だった！不敵に頬笑む黒岩は天馬たちだけでなく、自軍の選手たちにまで危険なプレイを仕掛け弾き飛ばしていく。肉体のスペックを超え、魂で戦うのだ――その無茶苦茶な黒岩の暴走はしかし、両チームの熱き戦いを加速させていた。天馬と剣城の激突は最高潮を迎え、2人の奥底から眩いエネルギーが溢れだす。最大級の波動がスタジアムへと拡がり、ついに天馬と剣城のソウルが覚醒！激しい魂のぶつかり合いの末――アースイレブンは勝利をつかみ取る。ライフエナジーに満ちたコズミックプラズマ光子砲がいよいよその姿を現し、宇宙に希望がもたらされた――かに思えたが……。

ファラム・オービアス戦直後、天馬たちの前に現れたオズロック率いる最凶集団――イクサルフリート。コズミックプラズマ光子砲は今やオズロックの復讐と宇宙支配の道具になろうとしていた。彼らを突き動かす狂気に立ち向かうには、それ以上の感情が必要だと告げる黒岩。宇宙の運命を賭けた最終決戦の火蓋が今、切って落とされた！殺気立つイクサルフリートのプレイと気迫に圧倒され、底知れない不気味さを感じながらも、天馬を筆頭にアースイレブンは挑み続ける。「宇宙を壊すのはブラックホールではない、サッカーだ」――オズロックの狂気の言葉がスタジアムを震撼させ、そして、おぞましいオーラをまとったオズロックのソウルが天馬たちの前にその姿を現した……。

イクサルフリートの脅威を前に、これまでのような戦い方では勝てないと悟った瞬木。瞬木の意図を汲み取った剣城が瞬木とタッグを組み、連携技「ブラックドーン」が炸裂、1点を返す！しかし、依然試合はイクサルフリートの手中にあった。フィールドに突如現れた魔法陣により、コントロールを失って暴走するアースイレブンのソウル。やっと暴走が収まった時には、一同は体力・精神力ともに激しく消耗していた。これでは後半が持たない……その時、はるか上空より舞い降りたのは、あの紫天王らを筆頭にしたかつての敵たちであった！今や天馬たちと手を組み、「ギャラクシーイレブン」としてフィールドに立つ紫天王たち。座名九郎と信助も加わり、天馬たちに追い風が吹き始める！

紫天王やかつての強敵たちの協力でイクサルフリートに追いつき始めるも、敵の獰猛な攻撃に徐々に押され始め、信助はその役目を終え力尽きる。再び交代した天馬たちであったが、憎悪に満ちた狂気の力を振るうオズロックたちの、圧倒的な攻撃を止めることはできない。それでも諦めずに戦い続けるギャラクシーイレブン。追加点を許さず、耐え続けた末、ついに剣城のシュートがゴールをとらえる！そして同点。キャプテンとして最後までこのチームを引っ張っていく――チームを励まし、みんなのプレイをフォローする天馬。しかしそんな時、瞬木の口から思いもよらぬ言葉が飛び出し……。天馬の真の覚醒が始まる！

「天馬自身のサッカーが見たい」――瞬木の一言でソウルを進化させ、ついに同点のゴールをもぎ取った天馬と、その未知の力に愕然とするオズロック。天馬に引っ張られるように皆が力を漲らせ、最後のシュートを放つギャラクシーイレブン。想いをのせたボールはオズロックと彼のソウルを吹き飛ばし、ゴールへと突き刺さる。そしてホイッスル――。宇宙の命運がかかった試合は、ギャラクシーイレブンの勝利で幕を閉じ、コズミックプラズマ光子砲により宇宙の危機は救われたのだった――。長き天馬たちの戦いはついに完結へ！イナズマイレブンGOギャラクシー最終回！！

今日のイナズマイレブンＧＯプレイバックは特別編！！今までのイナズマイレブンＧＯに登場した化身が全て見られる！？

今までのイナズマイレブンＧＯに登場した必殺技がドドンと見られる！？